Изоосмотическая стрикция сосудистых гладкомышечных клеток аорты крысы при активации пуринергических рецепторов: роль хлорного транспорта

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Исследовали влияние пуринергической сигнальной системы и вклад транспортеров Cl– в изоосмотическую стрикцию сосудистых гладкомышечных клеток (ГМК), возникающую при нормализации осмотического давления после длительной инкубации в гипоосмотической среде. Исследование проводили методом механографии на деэндотелизированных кольцевых сегментах аорты крыс-самцов линии Wistar. Изоосмотическую стрикцию вызывали помещением сосудистых сегментов в нормоосмотический раствор Кребса, содержащий 120 мМ NaCl после 40-минутной инкубации в гипоосмотическом растворе Кребса, содержащем 40 мМ NaCl. Пуринергические рецепторы активировали неселективным агонистом P2X и P2Y рецепторов аденозин-5’-трифосфатом (АТФ, 500 мкМ) и селективным агонистом P2Y рецепторов уридин-5’-трифосфатом (УТФ, 500 мкМ). АТФ и УТФ устраняли транзиторный характер изоосмотической стрикции ГМК аорты, не влияя на ее величину. Предобработка сегментов АТФ и УТФ во время инкубации в гипоосмотическом растворе полностью подавляла развитие изоосмотической стрикции в присутствии АТФ или УТФ, но не влияла на изоосмотическую стрикцию без активаторов пуринергических рецепторов. Ингибитор Na+, K+, 2Cl--котранспорта (NKCC) буметанид (100 мкМ) устранял изоосмотическую стрикцию в присутствии АТФ, но не УТФ, однако восстанавливал ее транзиторный характер. Неселективный блокатор Cl--каналов и Cl-, HCO3--обменника DIDS (100 мкМ) подавлял развитие изоосмотической стрикции как в присутствии АТФ, так и УТФ. Блокатор калиевых каналов тетраэтиламмоний (10 мМ) потенцировал констрикторное действие УТФ на изоосмотическую стрикцию. Вероятно, пуринергические рецепторы устраняют транзиторность изоосмотической стрикции за счет активации Cl--токов через активацию P2Y рецепторов. Механизм взаимодействия пуринергической сигнальной системы и транспорта Cl– при изменении объема клетки требует дальнейшего изучения.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Л. В. Смаглий

Сибирский государственный медицинский университет; Томский государственный университет; НИИ Северский биофизический научный центр

Автор, ответственный за переписку.
Email: lud.smagly@yandex.ru
Россия, Томск; Томск; Северск

В. С. Гусакова

Сибирский государственный медицинский университет

Email: lud.smagly@yandex.ru
Россия, Томск

С. В. Гусакова

Сибирский государственный медицинский университет

Email: lud.smagly@yandex.ru
Россия, Томск

М. А. Пшемыский

Сибирский государственный медицинский университет

Email: lud.smagly@yandex.ru
Россия, Томск

С. О. Кошуба

Сибирский государственный медицинский университет

Email: lud.smagly@yandex.ru
Россия, Томск

Е. А. Голованов

Сибирский государственный медицинский университет

Email: lud.smagly@yandex.ru
Россия, Томск

Список литературы

  1. Jentsch TJ (2016) VRACs and other ion channels and transporters in the regulation of cell volume and beyond. Nature Rev Mol Cell Biol 17(5): 293–307. https://doi.org/10.1038/nrm.2016.29
  2. Sun XZ, Tian XY, Wang DW, Li J (2014) Effects of fasudil on hypoxic pulmonary hypertension and pulmonary vascular remodeling in rats. Eur Rev Med Pharmacol Sci 18(7): 959–964.
  3. Shi X–L, Wang G-L, Zhang Z, Liu Y-J, Chen J-H, Zhou J-G, Qiu Q-Y, Guan Y-Y (2007) Alteration of Volume-Regulated Chloride Movement in Rat Cerebrovascular Smooth Muscle Cells During Hypertension. Hypertension 49: 1371–1377. https://doi.org/10.1161/HYPERTENSIONAHA.106.084657
  4. Anfinogenova YJ, Baskakov MB, Kovalev IV, Kilin AA, Dulin NO, Orlov SN (2004) Cell-volume-dependent vascular smooth muscle contraction: role of Na+-K+-2Cl– -cotransport, intracellular Cl– and L-type Ca2+ channels. Pflugers Arch 449(1): 42–55. https://doi.org/10.1007/s00424–004–1316-z
  5. Hoffmann EK, Lambert IH, Pedersen SF (2009) Physiology of Cell Volume Regulation in Vertebrates. Physiol Rev 89(1): 193–277. https://doi.org/10.1152/physrev.00037.2007
  6. O’Neill WC (1999) Physiological significance of volume-regulatory transporters. Cell Physiol 276(5): C995–C1011. https://doi.org/10.1152/ajpcell.1999.276.5.C995
  7. Emma F, McManus M, Strange K (1997) Intracellular electrolytes regulate the volume set point of the organic osmolyte/anion channel VSOAC. Am J Physiol 272(6 Pt 1): C1766–C1775. https://doi.org/10.1152/ajpcell.1997.272.6.C1766
  8. Lauf PK, Bauer J, Adragna NC, Fujise H, Zade-Oppen AMM, Ryu KH, Delpire E (1992) Erythrocyte K-Cl cotransport: properties and regulation. Am J Physiol 263(5 Pt 1): C917–C932. https://doi.org/10.1152/ajpcell.1992.263.5.C917
  9. Ghouli MR, Fiacco TA, Binder DK (2022) Structure-function relationships of the LRRC8 subunits and subdomains of the volume-regulated anion channel (VRAC). Front Cell Neurosci 16: 962714. https://doi.org/10.3389/fncel.2022.962714
  10. Qusous A, Geewan CS, Greenwell P, Kerrigan MJ (2011) siRNA-mediated inhibition of Na+-K+-2Cl– cotransporter (NKCC1) and regulatory volume increase in the chondrocyte cell line C-20/A4. J Membr Biol 243: 25–34. https://doi.org/10.1007/s00232–011–9389-z
  11. Bergfeld GR, Forrester T (1992) Release of ATP from human erythrocytes in response to brief period of hypoxia and hypercapnia. Cardiovasc Res 26: 40–47. https://doi.org/10.1093/cvr/26.1.40
  12. Takahara N, Ito S, Furuya K, Naruse K, Aso H, Kondo M, Sokabe M, Hasegawa Y (2014) Real-time imaging of ATP release induced by mechanical stretch in human airway smooth muscle cells. Am J Respir Cell Mol Biol 51(6): 772–782. https://doi.org/10.1165/rcmb.2014–0008OC
  13. Lohman AW, Billaud M, Isakson BE (2012) Mechanisms of ATP release and signalling in the blood vessel wall. Cardiovasc Res 95(3): 269–280. https://doi.org/10.1093/cvr/cvs187
  14. Kennedy C (2015) ATP as a cotransmitter in the autonomic nervous system. Autonom Neuroscie: basic and clin 191: P2–P15. https://doi.org/10.1016/j.autneu.2015.04.004
  15. Sprague RS, Ellsworth ML (2012) Erythrocyte derived ATP and perfusion distribution: role of intracellular and intracellular communication. Microcirculation 19: 430–439. https://doi.org/0.1111/j.1549–8719.2011.00158.x
  16. Ellsworth ML, Forrester T, Ellis CG, Dietrich HH (1995) The erythrocyte as a regulator of vascular tone. Am J Physiol 269: H2155–H2161. https://doi.org/10.1152/ajpheart.1995.269.6.H2155
  17. Wan J, Ristenpart WD, Stone HA (1998) Dynamics of shear induced ATP release from red blood cells. Proc Natl Acad Sci U S A 105: 16432–16437. https://doi.org/10.1073/pnas.0805779105
  18. Kalsi KK, Gonzalez-Alonso J (2012) Temperature dependent release of ATP from human erythrocytes: mechanism for the control of local tissue perfusion. Exp Physiol 97: 419–432. https://doi.org/10.1113/expphysiol.2011.064238
  19. Burnstock G (2018) Purine and purinergic receptors. Brain Neurosci Adv 2: 1–10. https://doi.org/10.1177/2398212818817494
  20. Смаглий ЛВ, Гусакова ВС, Горянова АМ, Голованов ЕА, Чибисов ЕЕ, Бирулина ЮГ, Гусакова СВ (2020) Роль АТФ и транспортеров ионов Cl– в регуляции сократительной активности гладких мышц легочной артерии в гипоосмотической среде. Артер гипертен 25(6): 573–580. [Smaglii LV, Gusakova VS, Goryanova AM, Golovanov EA, Chibisov EE, Birulina JG, Gusakova SV (2020) Role of ATP and Cl– transporters in regulation of contractile activity of pulmonary artery smooth muscles in hyposmotic conditions. Arterial Hyperten 25(6): 573–580. (In Russ)]. https://doi.org/10.18705/1607–419X-2020–26–5–573–580
  21. Burnstock G (2017) Purinergic Signaling in the Cardiovascular System. Circulat Res 120(1): 207–228. https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.116.309726
  22. Rameshrad M, Babaei H, Azarmi Y, Fouladia DF (2016) Rat aorta as a pharmacological tool for in vitro and in vivo studies. Life Sci 145: 190–204. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2015.12.043
  23. Choi RCY, Chu GKY, Siow NL, Yung AWY, Yung LY, Lee PSC, Lo CCW, Simon J, Dong TTX, Barnard EA, Tsim KWK (2013) Activation of UTP-sensitive P2Y2 receptor induces the expression of cholinergic genes in cultured cortical neurons: a signaling cascade triggered by Ca2+ mobilization and extracellular regulated kinase phosphorylation. Mol Pharmacol 84(1): 50–61. https://doi.org/10.1124/mol.112.084160
  24. Attah IY, Neumann A, Al-Hroub H, Rafehi M, Baqi Y, Namasivayam V, Müller CE (2020) Ligand binding and activation of UTP-activated G protein-coupled P2Y2 and P2Y4 receptors elucidated by mutagenesis, pharmacological and computational studies. Biochim Biophys Acta Gen Subj 1864(3): 129501. https://doi.org/10.1016/j.bbagen.2019.129501
  25. Koszela-Piotrowska I, Choma K, Bednarczyk P, Dołowy K, Szewczyk A, Kunz WS, Malekova L, Kominkova V, Ondrias K (2007) Stilbene derivatives inhibit the activity of the inner mitochondrial membrane chloride channels. Cell Mol Biol Lett 12(4): 493–508. https://doi.org/10.2478/s11658–007–0019–9
  26. Alexander SPH, Mathie A, Peters JA (2009) Chloride channels. Br J Pharmacol 158(Suppl 1): S130–S134. https://doi.org/10.1111/j.1476–5381.2009.00503_6.x
  27. Zhang Q, Jian L, Yao D, Rao B, Xia Y, Hu K, Li S, Shen Y, Cao M, Qin A, Zhao J, Cao Y (2023) The structural basis of the pH-homeostasis mediated by the Cl–/HCO3– exchanger, AE2. Nat Commun 14: 1812. https://doi.org/10.1038/s41467–023–37557-y
  28. Farisa A, Spence DM (2008) Measuring the simultaneous effects of hypoxia and deformation on ATP release from erythrocytes. The Analyst 133: 678–682. https://doi.org/10.1039/B719990B
  29. Grygorczyk R, Orlov SN (2017) Effects of Hypoxia on Erythrocyte Membrane Properties – Implications for Intravascular Hemolysis and Purinergic Control of Blood Flow. Front Physiol 8: 1110. https://doi.org/10.3389/fphys.2017.01110
  30. Tuder RM, Yun JH, Bhunia A, Fijalkowska I (2007) Hypoxia and chronic lung disease. J Mol Med (Berl) 85: 1317–1324. https://doi.org/10.1007/s00109–007–0280–4
  31. Namkung W, Lee JA, Ahn W, Han WS, Kwon SW, Ahn DS, Kim KH, Lee MG (2003) Ca2+ Activates Cystic Fibrosis Transmembrane Conductance Regulator- and Cl–-dependent HCO3– Transport in Pancreatic Duct Cells. J Biol Chem 278(1): 200–207. https://doi.org/10.1074/jbc.M207199200
  32. Bertoni APS, de Campos RP, Tamajusuku ASK, Stefani GP, Braganhol E, Battastini AMO, Wink MR (2020) Biochemical analysis of ectonucleotidases on primary rat vascular smooth muscle cells and in silico investigation of their role in vascular diseases. Life Sci 256: 117862. https://doi.org/10.1016/j.lfs.2020.117862
  33. Martin-Aragon Baudel M, Espinosa-Tanguma R, Nieves-Cintron M, Navedo MF (2020) Purinergic Signaling During Hyperglycemia in Vascular Smooth Muscle Cells. Front Endocrinol (Lausanne) 11: 329. https://doi.org/10.3389/fendo.2020.00329
  34. Orlov SN, Koltsova SV, Kapilevich LV, Dulin NO, Gusakova SV (2014) Cation-Chloride Cotransporters: Regulation, Physiological Significance, and Role in Pathogenesis of Arterial Hypertension. Biochemistry (Moscow) 79(13): 1546–1561. https://doi.org/10.1134/S0006297914130070
  35. Park S, Ku SK, Ji HW, Choi JH, Shin DM (2015) Ca(2+) is a Regulator of the WNK/OSR1/NKCC Pathway in a Human Salivary Gland Cell Line. Korean J Physiol Pharmacol 19(3): 249–255. https://doi.org/10.4196/kjpp.2015.19.3.249
  36. Zheng Y-M, Wang Y-X (2007) Sodium-calcium exchanger in pulmonary artery smooth muscle cells. Ann N Y Acad Sci 1099: 427–435. https://doi.org/10.1196/annals.1387.017
  37. Ralevic V (2021) Purinergic signalling in the cardiovascular system – a tribute to Geoffrey Burnstock. Purin Signal 17: 63–69. https://doi.org/10.1007/s11302–020–09734-x
  38. Kheifets V, Mochly-Rosen D (2007) Insight into intra- and inter-molecular interactions of PKC: design of specific modulators of kinase function. Pharmacol Res 55: 467–476. https://doi.org/10.1016/j.phrs.2007.04.014
  39. Fraga S, Luo Y, Jose P, Zandi-Nejad K, Mount DB, Soares-da-Silva P (2006) Dopamine D1-like receptor-mediated inhibition of Cl–/HCO3– exchanger activity in rat intestinal epithelial IEC-6 cells is regulated by G protein-coupled receptor kinase 6 (GRK 6). Cell Physiol Biochem 18(6): 347–360. https://doi.org/10.1159/000097612
  40. Yu K, Jiang T, Cui Y, Tajkhorshid E, Hartzell HC (2019) A network of phosphatidylinositol 4,5-bisphosphate binding sites regulates gating of the Ca2+-activated Cl– channel ANO1 (TMEM16A). Proc Natl Acad Sci U S A 116: 19952–19962. https://doi.org/10.1073/pnas.1904012116
  41. Gada KD, Logothetis DE (2022) PKC regulation of ion channels: The involvement of PIP2. J Biol Chem 298(6): 102035. https://doi.org/10.1016/j.jbc.2022.102035
  42. Chipperfield AR, Harper AA (2000) Chloride in smooth muscle. Progr Biophys Mol Biol 74(3–5): 175–221. https://doi.org/10.1016/S0079–6107(00)00024–9
  43. Bulley S, Jaggar JH (2014) Cl- channels in smooth muscle cells. Pflugers Arch 466(5): 861–872. https://doi.org/10.1007/s00424–013–1357–2
  44. Thomas-Gatewood C, Neeb ZP, Bulley S, Adebiyi A, Bannister JP, Leo MD, Jaggar JH (2011) TMEM16A channels generate Ca²⁺-activated Cl- currents in cerebral artery smooth muscle cells. Am J Physiol Heart Circ Physiol 301(5): H1819–H1827. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00404.2011
  45. Salter KJ, Turner JL, Albarwani S, Clapp LH, Kozlowski RZ (1995) Ca(2+)-activated Cl– and K+ channels and their modulation by endothelin-1 in rat pulmonary arterial smooth muscle cells. Exp Physiol 80(5): 683–884. https://doi.org/10.1113/expphysiol.1995.sp003889
  46. Bae YM, Kim KS, Park JK, Ko E, Ryu SY, Baek HJ, Lee SH, Ho WK, Earm YE (2001) Ca2+i-dependent membrane currents in vascular smooth muscle cells of the rabbit. Life Sci 69(21): 2451–2466. https://doi.org/10.1016/S0024–3205(01)01323–6

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Влияние активаторов пуринергических рецепторов на развитие изоосмотической стрикции гладкомышечных сегментов аорты крысы в сериях экспериментов, описанных в разделе «Методы исследования» (подробное описание результатов в тексте). (a) – влияние АТФ (500 мкМ) и УТФ (500 мкМ) на изоосмотическую стрикцию, полученную по первой схеме экспериментов. (b) – влияние АТФ (500 мкМ) и УТФ (500 мкМ) на изоосмотическую стрикцию, полученную по второй схеме экспериментов. (с) – влияние АТФ (500 мкМ) и УТФ (500 мкМ) на изоосмотическую стрикцию, полученную по третьей схеме экспериментов. По оси абсцисс – время (часы), по оси ординат – механическое напряжение (мН). Стрелками показано добавление и удаление растворов. Пунктирной линией показано изменение механического напряжения сегмента в контроле, сплошной – при добавлении АТФ или УТФ. На диаграммах представлены медиана и интерквартильный размах амплитуды изоосмотической стрикции в соответствующих сериях экспериментов. * – статистически значимые отличия от контрольных значений (p < 0.05).

Скачать (316KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Влияние ингибитора NKCC буметанида (100 мкМ, предобработка 15 мин) и ингибитора Cl--каналов и Cl-/HCO3--обменника DIDS (100 мкМ, предобработка 30 мин) на развитие изоосмотической стрикции гладкомышечных сегментов аорты крысы в присутствии 500 мкМ АТФ (а) или 500 мкМ УТФ (b). Буметанид и DIDS добавляли за 15 или 30 мин соответственно до индукции изоосмотической стрикции. По оси абсцисс – время (ч), по оси ординат – механическое напряжение (мН). Стрелками показано добавление и удаление растворов.

Скачать (138KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Влияние ТЭА (10 мМ, предобработка 10 мин) на амплитуду и длительность изоосмотической стрикции аорты в присутствии АТФ (a) или УТФ (b). Сплошной линией показана контрольная изоосмотическая стрикция в отсутствие добавок, точками – изоосмотическая стрикция в присутствии ТЭА, пунктирными линиями – изоосмотическая стрикция в присутствии АТФ или УТФ, пунктирной линией с точкой – то же, но при действии ТЭА. ТЭА добавляли за 10 мин до индукции изоосмотической стрикции. По оси ординат – механическое напряжение (мН), по оси абсцисс – время (ч).

Скачать (124KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Гипотетическая схема взаимодействия пуринергической сигнальной системы и механизмов регуляторного увеличения объема клеток при изоосмотической стрикции (пояснения в тексте). NKCC – Na+, K+, 2Cl--котранспорт, CC – хлорные каналы (без уточнения типа), СаСС – кальций-активируемые хлорные каналы, CaPC – кальций-активируемые калиевые каналы, СаС – потенциал-зависимые кальциевые каналы, NCa – Na+, Ca2+-обменник, ATP – аденозин-5’-трифосфат, UTP – уридин-5’-трифосфат, P2X – рецепторы, P2Y – рецепторы, SPR – саркоплазматический ретикулум, IP3 – инозитол-трифосфат, DAG – диацилглицерол, PKC – протеинкиназа С, ECl, hypo – равновесный потенциал Cl– при инкубации в гипоосмотической среде; ECl, iso – равновесный потенциал Cl– при возвращении в изоосмотическую среду. Синими стрелками показано активирующее влияние, красными – ингибирующее.

Скачать (223KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024