Пространственная континуальная модель формирования просвета в кластере клеток, погруженном во внеклеточный матрикс: роль механических факторов

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Исследуется степень участия механизмов, таких как активные взаимодействия клеток между собой и с внеклеточным матриксом, повышенное гидростатическое давление в межклеточной жидкости и ферментативная активность клеток, приводящая к разрушению внеклеточного матрикса, в процессе формирования полостей в кластерах клеток, образующихся во время кластерного васкулогенеза. В рамках разработанной ранее континуальной многофазной модели среды, образованной двумя активно взаимодействующими твердыми фазами и жидкостью, решена задача об эволюции одиночного кластера клеток, погруженного в деформируемый внеклеточный матрикс и проведено исследование роли различных клеточных механизмов, обсуждаемых при формировании полых структур. Расчеты показали, что доминирование активных взаимодействий типа клетка–матрикс над межклеточными взаимодействиями приводит к смещению клеток в сторону внешней границы кластера и созданию условий для образования полости внутри него. Ферментативная активность клеток способствует освобождению свободного пространства для уплотнения кластера вследствие активных межклеточных взаимодействий и замедлению формирования возрастающего профиля концентрации клеточной фазы. Увеличение давления жидкости в занятой клетками области приводит к ускорению перераспределения концентраций клеточной фазы и матрикса. Давление жидкости способствует накоплению клеточной фазы около границы кластера и росту концентрации матрикса в центральной его части. И лишь совместное участие всех рассмотренных механизмов приводит к формированию структуры, в которой слой, образованный клеточной фазой, окружает заполненную жидкостью полость, при этом концентрация матрикса в полости демонстрирует тенденцию к его полному исчезновению.

Об авторах

С. А. Логвенков

Национальный исследовательский университет «Высшая школа экономики»; МГУ им. М. В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: logv@bk.ru

Научно-исследовательский институт механики

Россия, Москва; Москва

Список литературы

  1. Sutherland A., Keller R., Lesko A. Convergent extension in mammalian morphogenesis // Sem. Cell Dev. Biol. 2020. V. 100. P. 199–211.
  2. Janiszewska M., Primi M.C., Izard T. Cell adhesion in cancer: Beyond the migration of single cells // J. Biol. Chem. 2020. V. 295. № 8. P. 2495–2505.
  3. Tracqui P. Biophysical models of tumour growth // Rep. Progr. Phys. 2009. V. 72. № 5. P. 056701.
  4. Mammoto T., Ingber D.E. Mechanical control of tissue and organ development // Development. 2010. V. 137. № 9. P. 1407–1420.
  5. Friedl P., Gilmour D. Collective cell migration in morphogenesis, regeneration and cancer// Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009. V. 10. P. 445–457.
  6. Blatchley M.R., Hall F., Wang S., Pruitt H.C., Gerecht S. Hypoxia and matrix viscoelasticity sequentially regulate endothelial progenitor cluster-based vasculogenesis // Sci Adv. 2019. V. 5. № 3. P. eaau7518.
  7. Wang S., Sekiguchi R., Daley W.P., Yamada K.M. Patterned cell and matrix dynamics in branching morphogenesis // J. Cell Biol. 2017. V. 216. № 3. P. 559–570.
  8. Davis G.E., Senger D.R. Endothelial extracellular matrix: biosynthesis, remodeling, and functions during vascular morphogenesis and neovessel stabilization // Circulat. Res. 2005. V. 97. № 11. P. 1093–1107.
  9. Poole T.J., Coffin D. Vasculogenesis and angiogenesis: Two distinct morphogenetic mechanisms establish embryonic vascular pattern // J. Exp. Zool. 1989. V. 251. № 2. P. 224–231
  10. Serini G., Ambrosi D., Giraudo E., Gamba A., Preziosi L., Bussolino F. Modeling the early stages of vascular network assembly // EMBO J. 2003. V. 22. № 8. P. 1771–1779.
  11. Ambrosi D., Gamba A., Serini G. Cell Directional and chemotaxis in vascular morphogenesis // Bull. Math. Biol. 2004. V. 66. № 6. P. 1851–1873.
  12. Ambrosi D., Bussolino F., Preziosi, L. A review of vasculogenesis models // J. Theor. Med. 2005. V. 6. № 1. P. 1–19.
  13. Kowalczyk R., Gamba A., Preziosi L. On the stability of homogeneous solutions to some aggregation models // Discrete Contin. Dyn. Syst. B. 2004. V. 4. № 1. P. 203–220.
  14. Scianna M., Bell C.G., Preziosi L. A review of mathematical models for the formation of vascular networks // J. Theor. Biol. 2013. V. 333. P. 174–209.
  15. Manoussaki D. A mechanochemical model of angiogenesis and vasculogenesis // Math. Model. Num. Anal. 2003. V. 37. № 4. P. 581–599.
  16. Namy P., Ohayon J., Traqui P. Critical conditions for pattern formation and in vitro tubulogenesis driven by cellular traction fields // J. Theor. Biol. 2004. V. 227. P. 103–120.
  17. Murray J.D., Oster G.F. Cell traction models for generating pattern and form in morphogenesis // J. Math. Biol. 1984. V. 19. P. 265–279.
  18. Murray J.D., Maini P.K., Tranquillo R.T. Mechanochemical models for generating biological pattern and form in development // Phys. Rep. 1988. V. 171, № 2. P. 59–84.
  19. Tosin A., Ambrosi D., Preziosi, L. Mechanics and Chemotaxis in the Morphogenesis of Vascular Networks // Bull. Math. Biol. 2006. V. 68. P. 1819–1836.
  20. Camacho-Gomez D., Garcia-Aznar J.M., Gomez-Benito M.J. A 3D multi-agent-based model for lumen morphogenesis: the role of the biophysical properties of the extracellular matrix // Eng. Comput. 2022. V. 38. P. 4135–4149.
  21. Fuji K., Tanida S., Sano M., Nonomura M., Riveline D., Honda H., Hiraiwa T. Computational approaches for simulating luminogenesis // Sem. Cell Dev. Biol. 2022. V. 131. P. 173–185.
  22. Villa C., Gerisch A., Chaplain M.A.J. A novel nonlocal partial differential equation model of endothelial progenitor cell cluster formation during the early stages of vasculogenesis // J Theor Biol. 2022. V. 534. P. 110963.
  23. Логвенков С.А. Математическая модель биологической среды с учетом активных взаимодействий и взаимных перемещений составляющих ее клеток // Изв. РАН. МЖГ. 2018. № 5. С. 3–16.
  24. Логвенков С.А., Юдина Е.Н. Исследование развития полости в клеточном сфероиде в зависимости от механизмов активных межклеточных взаимодействий // Изв. РАН. МЖГ. 2021. № 2. С. 3–14.
  25. Логвенков С.А., Штейн А.А. Континуальное моделирование биологической среды, составленной активно взаимодействующими клетками двух разных типов // Изв. РАН. МЖГ. 2020. № 6. С. 3–16.
  26. Lecuit T., Lenne P.F., Munro E. Force generation, transmission, and integration during cell and tissue morphogenesis // Ann. Rev. Cell Dev. Biol. 2011. V. 27. P. 157–184.
  27. Логвенков С.А. Математическое моделирование влияния клеточной подвижности и межклеточных активных взаимодействий на сортировку двух типов клеток в культурах биологических тканей // Изв. РАН. МЖГ. 2023. № 2. С. 9–19.
  28. Stein A.A., Logvenkov S.A., Volodyaev I.V. Continuum modeling of mechano-dependent reactions in tissues composed of mechanically active cells // BioSystems. 2018. V. 173. P. 225–234.
  29. Белоусов Л.В., Логвенков С.А., Штейн А.А. Математическая модель активной биологической сплошной среды с учетом деформаций и переупаковки клеток // Изв. РАН. МЖГ. 2015. № 1. С. 3–14.
  30. Логвенков С.А., Штейн А.А. Континуальное моделирование сортировки клеток в плоском слое с учетом возможного расхождения границ областей, занятых клетками двух разных типов // Изв. РАН. МЖГ. 2022. № 3. С. 1–14.
  31. Forgacs G., Foty R.A., Shafrir Y., Steinberg M.S. Viscoelastic properties of living embryonic tissues: a quantitative study // Biophys. J. 1998. V. 74. P. 2227–2234.
  32. Jakab K, Damon B, Marga F, Doaga O, Mironov V, Kosztin I, Markwald R, Forgacs G. Relating cell and tissue mechanics: implications and applications // Dev. Dyn. 2008. V. 237. № 9. P. 2438–2449.
  33. Stirbat T.V., Mgharbel A., Bodennec S. et al. Fine tuning of tissues viscosity and surface tension through contractility suggests a new role for a-catenin // PLoS One. 2013. V. 8. № 2. e52554.
  34. Gordon R., Goel N.S., Steinberg M.S., Wiseman L.L. Arheological mechanism sufficient to explain the kinetics of cell sorting // J. Theor. Biol. 1972. V. 37. P. 43–73.
  35. Lubkin S.R., Jackson T. Multiphase Mechanics of Capsule Formation in Tumors // J. Biomech. Eng. 2002. V. 124. P. 237–243.
  36. Lemon G., King J.R. Multiphase modelling of cell behaviour on artificial scaffolds: effects of nutrient depletion and spatially nonuniform porosity // Math.Med.Biol. 2007. V. 24. № 1. P. 57–83.
  37. Swabb E.A., Wei J., Cullino P.M. Diffusion and Convection in Normal and Neoplastic Tissues // Cancer Res. 1974. V. 34. № 10. P. 2814–2822.
  38. Boucher Y., Brekken C., Netti P.A., Baxter L.T., Jain R.K. Intratumoral infusion of fluid: estimation of hydraulic conductivity and implications for the delivery of therapeutic agents // British J. Cancer. 1998. V. 78. № 11. P. 1442–1448.
  39. Логвенков С.А. Континуальное моделирование сортировки двух типов клеток в клеточном сфероиде с учетом подвижности границ областей, занятых клетками разных типов // Изв. РАН. МЖГ. 2022. № 6. С. 101–115.
  40. Davis G.E., Senger D.R. Endothelial extracellular matrix: biosynthesis, remodeling, and functions during vascular morphogenesis and neovessel stabilization // Circ. Res. 2005. V. 97. № 11. P. 1093–1107.
  41. Datta A., Bryant D.M., Mostov K.E. Molecular regulation of lumen morphogenesis // Curr. Biol. 2011. V. 21. № 3. P. R126–R136.
  42. Navis A., Bagnat M. Developing pressures: fluid forces driving morphogenesis // Curr. Opin. Genet. Dev. 2015. V. 32. P. 24–30.
  43. Chan C.J., Hiiragi T. Integration of luminal pressure and signalling in tissue self-organization // Dev. 2020. V. 147. № 5. P. dev181297.
  44. Painter K.J., Armstrong N.J., Sherratt J.A. The impact of adhesion on cellular invasion processes in cancer and development // J. Theor. Biol. 2010. V. 264. № 3. P. 1057–1067.
  45. Mansurov A.N., Stein A.A., Beloussov L.V. A simple model for estimating the active reactions of embryonic tissues to a deforming mechanical force // Biomech. Model. Mechanobiol. 2012. V. 11. P. 1123–1136.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML

© Российская академия наук, 2024