Biology BulletinBiology BulletinИзвестия Российской академии наук. Серия биологическая1026-34703034-5367The Russian Academy of Sciences64773710.31857/S1026347023700154MXHYFAECOLOGYЭКОЛОГИЯIron Accumulation of Halophytes on the White Sea Littoral ZoneАккумуляция железа растениями галофитами на литорали Белого моряTerebovaE. N.ТеребоваЕ. Н.eterebova@gmail.comPavlovaM. A.ПавловаМ. А.eterebova@gmail.comOreshnikovaN. V.ОрешниковаН. В.eterebova@gmail.comPetrozavodsk State UniversityФГБОУВО Петрозаводский государственный университетMoscow State UniversityФГБОУВО Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова01072023441342528012025Copyright ©; 2023, Е.Н. Теребова, М.А. Павлова, Н.В. ОрешниковаCopyright ©; 2023, Е.Н. Теребова, М.А. Павлова, Н.В. Орешникова2023Е.Н. Теребова, М.А. Павлова, Н.В. ОрешниковаЕ.Н. Теребова, М.А. Павлова, Н.В. Орешниковаhttps://medjrf.com/1026-3470/article/view/647737

The accumulation of iron in halophytic species Triglochin maritima L., Plantago maritima L., Aster tripolium L. and Zostera marina L. was studied in this research. Littoral soils are not contaminated with iron (6–16 g/kg). Seawater, on contrary, contains high concentrations of iron (0.04–0.32 mg/l). Halophytes accumulate iron to supervalues (6.49–71.63 г/кг), 93% of metal is found in rhyzomes. The reasons for this phenomenon are discussed. Halophytes of the White Sea littoral zone are involved in the biogeochemical iron cycle as the main fixation sites of iron in the system “coast–sea”. They have phytoremediation potential on the coastal territories.

В работе исследовано накопление железа растениями галофитами триостренника морского (Triglochin maritima L.), подорожника морского (Plantago maritima L.), астры солончаковой (Aster tripolium L.) и взморника морского (Zostera marina L.), обитающих на литорали Белого моря. Литоральные грунты не загрязнены (6–16 г/кг), морская вода загрязнена железом (0.04–0.32 мг/л). Галофиты накапливают железо до сверхзначений (6.49–71.63 г/кг), 93% металла накапливается в корневищах растений. Обсуждаются причины этого явления. Галофиты литорали Белого моря являются участниками биогеохимического круговорота железа и основными сайтами его фиксации в системе берег–море и могут рассматриваться как потенциальные фиторемедиаторы прибрежных территорий.

halophyteslittoral zonethe White SeaironaccumulationTriglochin maritimaAster tripoliumPlantago maritimaZostera maritimaгалофитылиторальБелое морежелезоаккумуляциятриостренникастраподорожниквзморникБреслина И.П. Приморские луга Кандалакшского залива Белого моря // Биолого-флористические исследования в связи с охраной природы в Заполярье. Сборник статей. Апатиты, 1980. С. 132–143.Виноградов А.П. Геохимия редких и рассеянных химических элементов в почвах. М.: Изд-во АН СССР, 1957. 238 с.Водяницкий Ю.Н. Химия и минералогия почвенного железа. М.: Изд-во Почвенного ин-та им. В.В. Докучаева РАСХН, 2003. 238 с.Галибина Н.А., Теребова Е.Н. Физико-химические свойства клеточных стенок тканей ствола деревьев Betula pendula Roth // Ученые записки ПетрГУ. Петрозаводск : ПетрГУ, 2014. № 4(141). С. 1924.Гуляева Е.Н., Морозова К.В., Марковская Е.Ф., Николаева Н.Н., Запевалова Д.С. Анатомо–морфологическая характеристика листьев доминантных видов на побережье Баренцева моря // Ученые записки Петрозаводского государственного университета. 2016. № 2(155). С. 13–19.Джамалов Р.Г., Мироненко А.А., Мягкова К.Г. Пространственно-временной анализ гидрохимического состава и загрязнения вод в бассейне Северной Двины // Водные ресурсы. 2019. Т. 46. № 2. С. 149–160.Добровольский В.В. Основы биогеохимии. Учеб. пособие для геогр., биол., геолог., с.-х. спец. вузов. М.: Высш. школа, 1998. 413 с.Имантаев А.Б., Чеснокова Н.Ю., Чаплыгин В.А. Содержание микроэлементов в высшей водной растительности дельты Волги и Северного Каспия // Инновационные подходы в решении научных проблем: Сборник трудов по материалам Международного конкурса научно-исследовательских работ. Уфа, 2020. С. 27–33.Качество морских вод по гидрохимическим показателям. Ежегодник 2020 // Под ред. Коршенко А.Н. М.: “Наука”, 2021. 230 с.Кособрюхов А.А., Марковская Е.Ф. Адаптация фотосинтетического аппарата триостренника морского на приливно-отливной зоне Белого моря // Новые и нетрадиционные растения и перспективы их использования. 2016. № 12. С. 235–237.Марковская Е.Ф., Гуляева Е.Н. Роль устьиц в адаптации растений Plantago maritima L. к приливно-отливной динамике на литорали Белого моря // Физиология растений. 2020. Т. 67. № 1. С. 75–83.Нуржанова А.А. Эколого-генетические аспекты токсичности и мутагенеза пестицидов. Алматы, 2007. 172 с.Орешникова Н.В. Почвы приморских лугов таежной зоны на примере западной части побережья Белого моря: Дис. на соиск. уч. ст. канд. биол. наук. Москва: МГУ, 2001, 169 с.Пахомова С.В., Кононец М.Ю., Юдин М.В., Вершинин А.В., Розанов А.Г. Исследование потоков растворенных форм металлов через границу раздела вода-дно в вислинском заливе Балтийского моря // Океанология, 2004. Т. 44(4). С. 516–523.Приказ министерства сельского хозяйства РФ от 13 декабря, 2016 г., № 552 // Об утверждении нормативов качества воды водных объектов рыбохозяйственного значения, в том числе нормативов предельно допустимых концентраций вредных веществ в водах водных объектов рыбохозяйственного значения. // Электронный фонд правовых и нормативно-технических документов. https://docs.cntd.ru/document/420389120. 12.10.2021Розанов А.Г., Волков И.И. Донные осадки Кандалакшского залива Белого моря: марганцевый феномен // Геохимия. 2009. № 10. С. 1067–1085.Свириденко В.Г., Пырх О.В. Лекарственные растения флоры Гомельской области как источник антиоксидантов // Агропромышленные технологии Центральной России. 2016. № 1. С. 81–87.Сергиенко Л.А, Стародубцева А.А., Смолькова О.В., Марковская Е.Ф. Виды рода Zostera L. (сем. Zosteraceae) во флоре западного побережья Белого моря // Фундаментальные исследования. 2015. № 2. С. 2606–2613.Теребова Е.Н. Азотные и фосфорные соединения хвойных растений при аэротехногенном загрязнении в условиях Северо-Запада России // Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. Петрозаводск: Петрозаводск, 2002. 24 с.Федорец Н.Г., Бахмет О.Н., Медведева М.В., Новиков С.Г., Ткаченко Ю.Н., Солодовников А.Н. Тяжелые металлы в почвах Карелии. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2015. 222 с.Якконен К.Л. Устойчивость злаков и двудольных растений к дефициту микроэлементов (Fe, Zn, Mn) при высокой концентрации карбоната кальция в почве: Автореф. дис. канд. биол. наук. СПб.: СПбГУ, 2009. 20 с.Albury M.S., Affourtit C., Crichton P.G., Moore A.L. Structure of the plant alternative oxidase: Site–Directed mutagenesis provides new information on the active site and membrane topology // Journal of Biological Chemistry. 2002. V. 277(2). P. 1190–1194.Bose J., Rodrigo–Moreno A., Shabala S. ROS homeostasis in halophytes in the context of salinity stress tolerance // J. Experimental Botany. 2014. V. 65(5). P. 1241–1257.Briat J.F., Duc C., Ravet K., Gaymard F. Ferritins and iron storage in plants // Biochim Biophys Acta. 2010. V. 1800(8). P. 806–814.Brzezinski M.A., Baines S.B., Balch W. Co-limitation of diatoms by iron and silicic acid in the equatorial Pacific // Deep-Sea Res. 2011. V. 58. P. 493–511.Buhrmann A.K., Waller V., Wecker B., Papenbrock J. Optimization of culturing conditions and selection of species for the use of halophytes as biofilter for nutrient – rich saline water // Agricultural Water management. 2015. V. 149. P. 102–114.Cong M., Zhao J., Lü J., Ren Z., Wu H. Homologous cloning, characterization and expression of a new halophyte phytochelatin synthase gene in Suaeda salsa // Chinese J. Oceanology and Limnology. 2016. V. 34(5). P. 1034–1043.Conte S., Walker E. Transporters Contributing to Iron Trafficking in Plants // Molecular plant. 2011. V. 4. P. 464–76.Dahmani-Muller H., van Oort F., Gélie B., Balabane M. Strategies of heavy metal uptake by three plant species growing near a metal smelter // Environ Pollut. 2000. V. 109(2). P. 231–238.Durrett T.R., Gassmann W., Rogers E.E. The FRD3-mediated efflux of citrate into the root vasculature is nessessary for efficient iron translocation // Plant Physiol. 2007. V. 144. P. 197–205.Gargouri M., Magne C., Dauvergne X., Ksouri R., El Feki A., Metges M.-A. G., Talarmin H. Cytoprotective and antioxidant effects of the edible halophyte Sarcocornia perennis L. (swampfire) against lead–induced toxicity in renal cells // Ecotoxicology and Environmental Safety. 2013. V. 95. P. 44–51.Gordeev V.V., Kochenkova A.I., Starodymova D.P., Pokrovsky O.S. Major and Trace Elements in Water and Suspended Matter of the Northern Dvina River and Their Annual Discharge into the White Sea // Oceanology. 2021. V. 61. P. 994–1005.Grigoras A.G. Catalase immobilization – A review // Biochemical Engineering J. 2017. V. 117(B). P. 1–20.Hell R., Stephan U.W. Iron uptake, trafficking and homeostasis in plants // Planta. 2003. V. 216(4). P. 541–551.Kim S.A., Guerinot M.L. Mining iron: iron uptake and transport in plants // FEBS Lett. 2007. V. 581(12). P. 2273–2280.Kobayashi T., Nishizawa N.K. Iron uptake, translocation, and regulation in higher plants // Annual review of plant biology. 2012. V. 63. P. 131–152.Kopriva S., Mugford S.G., Matthewman C., Koprivova A. Plant sulfate assimilation genes: redundancy versus specialization // Plant Cell Rep. 2009. V. 28(12). P. 1769–1780.Krämer U. Metal hyperaccumulation in plants // Annu Rev Plant Biol. 2010. V. 61. P. 517–534.Kushvaha A., Rani R., Kumar S., Gautam A. Heavy metal detoxification and tolerance mechanisms in plants: Implications for phytoremediation // Environmental Reviews. 2016. V. 24(1). P. 39–51.Lenstra W.K., Egger M., van Helmond N.A.G.M., Kritzberg E., Conley D.J., Slomp C.P. Large variations in iron input to an oligotrophic Baltic Sea estuary: impact on sedimentary phosphorus burial // Biogeosciences. 2018. V. 15. P. 6979–6996.Liang L., Liu W., Huo X., Li S., Zhou Q. Phytoremediation of Heavy Metal–Contaminated Saline Soils Using Halophytes: Current Progress and Future Perspectives // Environmental Reviews. 2017. V. 25. P. 269–281.Lucena J.J., Hernandez–Apaolaza L. Iron nutrition in plants: an overview // Plant Soil. 2017. V. 418. P. 1–4.Luo H., Li H., Zhang X., Fu J. Antioxidant responses and gene expression in perennial ryegrass (Lolium perenne L.) under cadmium stress // Ecotoxicology. 2011. V. 20(4). P. 770–778.Manousaki E., Kalogerakis N. Halophytes – an emerging trend in phytoremediation // Int J Phytoremediation. 2011. V. 13(10). P. 959–969.Markovskaya E. F., Terebova E.N., Androsova V. I., Pavlova M.A. Ecological and physiological features of metal accumulation of halophytic plants on the White Sea coast // Handbook of bioremediation: Physiological, Molecular and Biotechnological Interventions / Eds Mirza Hasanuzzaman, Majeti Narasimha Vara Prasad: Academic Press, 2020. P. 295–327.McKersie B.D., Murnaghan J., Jones K.S., Bowley S.R. Iron-superoxide dismutase expression in transgenic alfalfa increases winter survival without a detectable increase in photosynthetic oxidative stress tolerance // Plant Physiol. 2000. V. 122(4). P. 1427–1437.Milić D., Luković J., Ninkov J., Zeremski–Škorić T., Zorić L., Vasin J., Milić S. Heavy metal content in halophytic plants from inland and maritime saline areas // Cent. Eur. J. Biol. 2012. V. 7(2). P. 307–317.Naila A., Meerdink G., Jayasena V., Sulaiman A.Z., Ajit A.B., Graziella Berta G. A review on global metal accumulators–mechanism, enhancement, commercial application, and research trend // Environmental Science and Pollution Research. 2019. V. 26. P. 26449–26471.Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants (4th ed.) // CRC Press. 2010. 548 p.Rizhsky L., Liang. H., Mittler R. The Water–Water Cycle Is Essential for Chloroplast Protection in the Absence of Stress // The J. Biological Chemistry. 2003. V. 278. № 40. P. 38921–38926.Rozanov A.G., Volkov I.I., Kokryatskaya N.M., Yudin M.V. Managanese and iron in the White Sea: Sedimentation and diagenesis // Lithol Miner Resour. 2006. V. 41(5). P. 483–501.Sonina A.V., Terebova E.N., Dyachkova T.Yu., Morozova K.V., Elkina N.A. Ecological and biological features of Triglochin maritima L. in the biotopes of the littoral zone with different degree of flooding on the coast of the White sea // Czech Polar Reports. 2021. V. 11(2). № 2. P. 233–252.Stoltz E., Greger M. Accumulation properties of As, Cd, Cu, Pb and Zn by four wetland plant species growing on submerged mine tailings // Environ. Exp. Bot. 2002. V. 47. P. 271–280.Terebova E.N., Markovskaya E.F., Androsova V.I., Galibina N.A., Kaipiainen E. Potential for Salix schwerinii E. Wolf to uptake heavy metals in the contaminated territories of mining industry in the north-west Russia // Siberian J. Forest Science. 2017. V. 1. P. 74–86.Terebova E.N., Markovskaya E.F., Androsova V.I., Pavlova M.A., Oreshnikova N.V. Cell wall functional activity and metal accumulation of halophytic plant species Plantago maritima and Triglochin maritima on the White Sea littoral zone (NW Russia) // Czech Polar Reports. 2020. V. 10(2). P. 169–188.Tseits M.A., Dobrynin D.V. Classification of marsh soils in Russia // Eurasian Soil Sci. 2005. V. 38, suppl. 1. P. S44–S48.Wali M., Gunse B., Lugany M., Corrales I., Abdelly C., Poschenrieder C., Ghnaya T. High salinity helps the halophyte Sesuvium portulacastrum in defense against Cd toxicity by maintaining redox balance and photosynthesis // Planta. 2016. V. 244(2). P. 333–346.Wang Y.J., Zhou L.M., Zheng X.M., Qian P., Wu Y.H. Influence of Spartina alterniflora on the mobility of heavy metals in salt marsh sediments of the Yangtze River Estuary, China // Environmental Science and Pollution Research. 2013. V. 20(3). P. 1675–1685.Zhang Z.-C., Chen B.-X., Qiu B.-S. Phytochelatin synthesis plays a similar role in shoots of the cadmium hyperaccumulator Sedum alfredii as in non–resistant plants // Plant Cell Environmental. 2010. V. 33(8). P. 1248–1255.Zhou J., Rocklin A.M., Lipscomb J.D., Que L.Jr., Solomon E.I. Spectroscopic studies of 1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid oxidase: molecular mechanism and CO(2) activation in the biosynthesis of ethylene // J Am Chem Soc. 2002. V. 124(17). P. 4602–4609.