Biology BulletinBiology BulletinИзвестия Российской академии наук. Серия биологическая1026-34703034-5367The Russian Academy of Sciences64779610.31857/S1026347024040056VHTMWUZOOLOGYЗООЛОГИЯResearch ArticleMeasuring Docility, Boldness, and Exploration in the Free-Living Yellow Ground Squirrel Spermophilus fulvus Licht. (Sciuridae)Тесты на покорность, смелость и любознательность у желтого суслика Spermophilus fulvus Licht. (Sciuridae) в природеVasilievaN. A.ВасильеваН. А.
Russian Federation
ninavasilieva@gmail.comMarkinaM. O.МаркинаМ. О.
Russian Federation

Faculty of Biology

биологический факультет

ninavasilieva@gmail.comVasilievN. S.ВасильевН. С.
Russian Federation
ninavasilieva@gmail.comSevertsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of SciencesИнститут проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАНMoscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. Ломоносова26102024447748728012025Copyright ©; 2024, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2024, Российская академия наук2024Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://medjrf.com/1026-3470/article/view/647796

Studying intraspecific variation in animal behavior is one of the key trends in recent biology. Comparative behavioral studies of different species require developing an adequate methodology for every new species. We performed three types of behavioral tests with juveniles of the yellow ground squirrel, a large hibernating rodent. Docility tests with an estimation of the time and intensity of the animal locomotor activity in a bag showed low repeatability and appeared to be inappropriate for this species since most of the pups demonstrated freezing behavior. Boldness tests with an action camera installed near the squirrel’s burrow were more promising, but the juveniles still did not emerge aboveground for a long time after they escaped to their burrows, remained vigilant, and did not explore the new object. Test results indicate that yellow ground squirrels are very shy and cautious, which may be a persistent behavioral trait of this species.

Изучение внутривидовых различий в поведении животных принимает все большие масштабы в современной биологии. Получение сравнимых данных по поведению разных видов требует подбора специфических методик. Мы опробовали три типа поведенческих тестов для детенышей желтого суслика – крупного зимоспящего грызуна. Тесты на покорность с оценкой времени и интенсивности движения зверька, помещенного в мешок, показали низкую повторяемость и оказались малопригодны, поскольку большинство детенышей замирало во время теста. Тесты на смелость с установкой экшн-камеры у норы оказались более перспективными, но и в них суслики долго не покидали нору, оставались настороженными и не исследовали новый объект. Результаты тестов указывают на высокую осторожность желтых сусликов, которая может быть устойчивой характеристикой поведения этого вида.

behavioral testsjuvenile behaviorground squirrelsyellow ground squirrelповеденческие тестыповедение детенышейназемные беличьижелтый сусликРоссийский Научный ФондRussian Science Foundation22-24-00610Бокштейн Ф. М., Кучерук В. В., Тупикова Н. В. Использование территории и взаимоотношения желтых сусликов (Citellus fulvus Licht., 1823) // Экология. 1989. Т. 5. С. 45–50.Васильева Н. А., Лупырев А. А., Васильев Н. С. Суточная активность желтого суслика Spermophilus fulvus Licht. (Sciuridae): первый опыт инструментального исследования // Известия РАН. Сер. Биологическая 2023. № 6. С. 659–668.Васильева Н. А., Савинецкая Л. Е., Чабовский А. В. Крупный размер тела и короткий период наземной активности не препятствуют быстрому росту желтого суслика Spermophilus fulvus // Зоол. Журн. 2009. Т. 88. № 3. С. 339–343.Васильева Н. А., Чабовский А. В. Принятие репродуктивных решений в контексте “быстрого” жизненного цикла (на примере желтого суслика Spermophilus fulvus) // Жур. Общ. Биол. 2017. Т. 78. № 1. С. 3–14.Громов И. М., Ербаева М. А. Млекопитающие фауны России и сопредельных территорий. Зайцеобразные и грызуны. СПб. 1995. 522 с.Лисовский А. А., Шефтель Б. И., Савельев А. П., Ермаков О. А., Козлов Ю. А., Смирнов Д. Г., Стахеев В. В., Глазов Д. М. Млекопитающие России: список видов и прикладные аспекты. Сборник трудов Зоологического музея МГУ. Москва: Товарищество научных изданий КМК. 2019. Т. 56. 191 с.Материалы к познанию фауны нижнего Поволжья. Вып. IV / Ред. Траут И. И., Орлов Е. И. Саратов: Изд. отдела применения Нилов. 1929. 122 с.Млекопитающие Казахстана. Т. 1 / Ред. Слудский А. А. Алма-Ата: Наука. 1969. 455 с.Попов С. В., Клинов А. Б. Устойчивость индивидуальных характеристик поведения монгольских песчанок (Meriones unguiculatus) в тесте “выход из укрытия” // Журнал высшей нервной деятельности им. ИП Павлова. 2009. Т. 59. С. 750–756.Слудский А. А., Варшавский С. Н., Исмагилов М. И., Капитонов В. И., Шубин И. Г. Млекопитающие Казахстана / Ред. Слудского А. А. А.: Наука. 1969. С. 236.Шилов И. А. Экология. М.: Высшая школа. 2001. 512 с.Шилова С. А. Земляные белки // Природа. 2004. № 3. С. 41–48.Шилова С. А. Пространственная и социальная организация земляных белок (р. Spermophilus, Xerus, Cynomys) как модель эколого-этологических исследований // Усп. Совр. Биол. 2000. Т. 120. № 6. С. 559–572.Aliperti J. R., Davis B. E., Fangue N. A., Todgham A. E., Van Vuren D. H. Bridging animal personality with space use and resource use in a free-ranging population of an asocial ground squirrel // Anim. Behav. 2021. V. 180. P. 291–306.Armitage K. B. Individual differences in the behavior of juvenile yellow-bellied marmots // Behav. Ecol. Soc. 1986. V. 18. P. 419–424.Bates D, Mächler M, Bolker B, Walker S. “Fitting Linear Mixed-Effects Models Using lme4.” J. Stat. Softw. 2015. V. 67. P. 1–48.Bell A. M., Hankison S. J., Laskowski K. L. The repeatability of behaviour: a meta-analysis // Anim. Behav. 2009. V.77. P. 771–783.Buchanan K., Burt de Perera T., Carere C., Carter T., Hailey A., Hubrecht R., Jennings D., Metcalfe N., Pitcher T., Peron F., Sneddon L., Sherwin C., Talling J., Thomas R., Thompson M. Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching // Anim. Behav. 2012. V. 83. P. 301–309.Budaev S. V. Sex differences in the Big Five personality factors: Testing an evolutionary hypothesis // Pers. Individ. Differ. 1999. V. 26. P. 801–813.Careau V., Montiglio P. O., Garant D., Pelletier F., Speakman J. R., Humphries M. M., Réale D. Energy expenditure and personality in wild chipmunks // Behav. Ecol. Soc. 2015. V. 69. P. 653–661.Chapple D. G., Simmonds S. M., Wong B. B. Can behavioral and personality traits influence the success of unintentional species introductions? // Trends Ecol. Evol. 2012. V. 27. P. 57–64.Clary D., Skyner L. J., Ryan C. P., Gardiner L. E., Anderson W. G., Hare J. F. Shyness–Boldness, but not Exploration, Predicts Glucocorticoid Stress Response in Richardson’s Ground Squirrels (Urocitellus richardsonii). // Ethology. 2014. V. 120. P. 1101–1109.Dammhahn M., Dingemanse N. J., Niemelä P. T., Réale D. Pace-of-life syndromes: a framework for the adaptive integration of behaviour, physiology and life history // Behav. Ecol. Soc. 2018. V. 72. P. 1–8Debecker S., Sanmartín‐Villar I., de Guinea‐Luengo M., Cordero‐Rivera A., Stoks R. Integrating the pace‐of‐life syndrome across species, sexes and individuals: covariation of life history and personality under pesticide exposure // J. Anim. Ecol. 2016. V. 85. P. 726–738.Dobson F. S. Environmental influences on sciurid mating systems // The Biology of Ground-Dwelling Squirrels / Eds Murie J. O., Michener G. R. Lincoln, L.: Univ. Nebraska Press. 1984. P. 227–249.Dosmann A. J., Brooks K. C., Mateo J. M. Within‐individual correlations reveal link between a behavioral syndrome, condition, and cortisol in free‐ranging Belding’s ground squirrels. // Ethology. 2015a. V. 121. P. 125–134.Dosmann A. J., Brooks K. C., Mateo J. M. Evidence for a mechanism of phenotypic integration of behaviour and innate immunity in a wild rodent: implications for animal personality and ecological immunology // Anim. Behav. 2015b. V. 101. P. 179–189.Gosling S. D. From mice to men: what can we learn about personality from animal research? // Psychol. Bull. 2001. V. 127. P. 45–86.Holekamp K. E. Proximal causes of natal dispersal in Belding’s ground squirrels (Spermophilus beldingi). // Ecol. Monogr. 1986. V. 56. P. 365–391.Hothorn T., Hornik K., van de Wiel M. A., Zeileis A. Implementing a class of permutation tests: The coin package // Journal of Statistical Software. 2008. V. 28 P. 1–23.Hurst-Hopf J.S., Monroy Montemayor M. P., Leonardi N. N., Nunes S. Juvenile social play predicts docility in Belding’s ground squirrels // Behav. Ecol. Soc. 2023. V. 77. P. 62. https://doi.org/10.1007/s00265-023-03341-7Marks K. A., Vizconde D. L., Gibson E. S., Rodriguez J. R., Nunes S. Play behavior and responses to novel situations in juvenile ground squirrels // J. Mammal. V. 2017. V. 98. P. 1202–1210.Martin J. G., Réale D. Temperament, risk assessment and habituation to novelty in eastern chipmunks, Tamias striatus // Anim. Behav. 2008. V. 75. P. 309–318.Mella V. S.A., Ward A. J.W., Banks P. B., Mcarthur C. Personality affects the foraging response of a mammalian herbivore to the dual costs of food and fear // Oecologia. 2015. V. 177. P. 293–303.Michener G. R. Age, sex and species differences in the annual cycles of Ground-Dwelling Squirids: implications for sociality. // The Biology of Ground-Dwelling Squirrels / Eds Murie J. O., Michener G. R. Lincoln, L.: Univ. Nebraska Press. 1984. P. 295–320.Montiglio P. O., Garant D., Pelletier F., Réale D. Personality differences are related to long-term stress reactivity in a population of wild eastern chipmunks, Tamias striatus // Anim. Behav. 2012. V. 84. P. 1071–1079.Ortiz-Jimenez C.A., Michelangeli M., Pendleton E., Sih A., Smith J. E. Behavioural correlations across multiple stages of the antipredator response: do animals that escape sooner hide longer? // Anim. Behav. 2022. V. 185. P. 175–184.Petelle M. B., Martin J. G., Blumstein D. T. Heritability and genetic correlations of personality traits in a wild population of yellow‐bellied marmots (Marmota flaviventris) // J. Evol. Biol. 2015. V. 28. P. 1840–1848.Petelle M. B., McCoy D.E., Alejandro V., Martin J. G., Blumstein D. T. Development of boldness and docility in yellow-bellied marmots // Anim. Behav. 2013. V. 86. P 1147–1154.Qu J., Fletcher Q. E., Réale D., Li W., Zhang Y. Independence between coping style and stress reactivity in plateau pika // Physiol. Behav. 2018. V. 197 P. 1–8.R Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing Vienna (Austria): R Foundation for Statistical Computing. 2022. Available from: https://www.R-project.org/.Réale D, Gallant BY, Leblanc M, Festa-Bianchet M. Consistency of temperament in bighorn ewes and correlates with behaviour and life history // Anim. Behav. 2000. V. 60. P. 589–97.Réale D., Garant D., Humphries M. M., Bergeron P., Careau V., Montiglio P. O. Personality and the emergence of the pace-of-life syndrome concept at the population level // Philos. Trans. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci. 2010. V. 365. P. 4051–4063.Réale D., Reader S. M., Sol D., McDougall P.T., Dingemanse N. J. Integrating animal temperament within ecology and evolution // Biol. Rev. 2007. V. 82. P. 291–318.Sih A., Bell A. M., Johnson J. C., Ziemba R. E. Behavioral syndromes: an integrative overview // Q. Rev. Biol. 2004. V. 79. P. 241–277.Slabbert J. M., Odendaal J. S.J. Early prediction of adult police dog efficiency – A longitudinal study // Appl. Anim. Behav. Sci. 1999. V. 64. P. 269–288.Sousa N., Almeida O. F.X., Wotjak C. T. A hitchhiker’s guide to behavioral analysis in laboratory rodents // Genes Brain Behav. 2006. V. 5. P. 5–24.Stankowich T., Blumstein D. T. Fear in animals: a meta-analysis and review of risk assessment // Proc. R. Soc. B: Biol. Sci. 2005. V. 272. P. 2627-2634.Stoffel M. A., Nakagawa S., Schielzeth H. rptR: Repeatability estimation and variance decomposition by generalized linear mixed-effects models // Methods Ecol. Evol. 2017. V. 8. P. 1639–1644.Thorington Jr.R.W., Koprowski J. L., Steele M. A., Whatton J. F. Squirrels of the world. JHU Press, Maryland. 2012. 472 p.Uher J. Comparative personality research: methodological approaches // Eur. J. Pers. 2008. V. 22. P. 427–455.Vasilieva N. A., Savinetskaya L. E., Tchabovsky A. V. Juvenile survival curves in a solitary ground squirrel with a prolonged hibernation: effects of individual characteristics, environment, and maternal investment. // Current Zoology. 2022. https://doi.org/10.1093/cz/zoac097Vasilieva N. A., Tchabovsky A. V. A shortage of males causes female reproductive failure in yellow ground squirrels // Science Advances. 2015. V. 1. № 9. e1500401.Vasilieva N. A., Tchabovsky A. V. Timing is the only thing: Reproduction in female yellow ground squirrels (Spermophilus fulvus) // Can. J. Zool. 2014. V. 92. P. 737–747.Vasilieva N. A., Tchabovsky A. V. Early predictors of female lifetime reproductive success in a solitary hibernator: Evidence for “silver spoon” effect // Oecologia. 2020. V. 193. P. 77–87.Vonk J., Weiss A., Kuczaj S. A. (Eds). Personality in nonhuman animals. Berlin, Germany: Springer International Publishing. 2017. 326 p.Waterman J. M. Male mating strategies in rodents // Rodent societies: an ecological and evolutionary perspective / Eds Sherman P. W., Wolff J. O. Chicago: Univ. Chicago Press. 2007. P. 27–41.Weiss A. Personality traits: A view from the animal kingdom. J. Personality // 2018. V. 86. P. 12-22.Wolf M., van Doorn G. S., Leimar O. Weissing F. J. Life-history trade-offs favour the evolution of animal personalities // Nature. 2007. V. 447. P. 581–584.