Biology BulletinBiology BulletinИзвестия Российской академии наук. Серия биологическая1026-34703034-5367The Russian Academy of Sciences64780210.31857/S1026347024040067VHOVBTZOOLOGYЗООЛОГИЯResearch ArticleGenetic consequences of the dramatic decline in the north-west pre-caspian saiga (Saiga tatarica tatarica) population: a comparison of modern and museum samples on mtDNA and microsatellite lociГенетические последствия резкого снижения численности сайгака (Saiga tatarica tatarica) в популяции Северо-Западного Прикаспия: сравнение современных и музейных образцов по мтДНК и микросателлитным локусамKashininaN. V.КашининаН. В.
Russian Federation
nadezda.kashinina@yandex.ruLushchekinaA. A.ЛущекинаА. А.
Russian Federation
nadezda.kashinina@yandex.ruSorokinP. A.СорокинП. А.
Russian Federation
nadezda.kashinina@yandex.ruKholodovaM. V.ХолодоваМ. В.
Russian Federation
nadezda.kashinina@yandex.ruSevertsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of SciencesИнститут проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова, РАН26102024448850028012025Copyright ©; 2024, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2024, Российская академия наук2024Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://medjrf.com/1026-3470/article/view/647802

The North-West Pre-Caspian saiga (Saiga tatarica tatarica) population numbers was about 800 thousand individuals in the middle of the last century. There was a dramatic decline at the end of the 20th century, and by 2015 this saiga population numbers and was about five thousand animals. Our paper presents the results of microsatellite loci and of the mtDNA control region analysis obtained for the museum saiga samples from the North-West Pre-Caspian population, collected at the peak of their numbers in the 1950s. We compared these data with our previous results for the samples collected during the population depression in1999–2016. There were no noticeable differences of mtDNA control region diversity between the museum and modern saiga samples. The most vivid genetic consequence of the severe decline in population numbers was a significant increase of the inbreeding coefficient (Fis) calculated from the microsatellite loci.

Численность сайгака (Saiga tatarica tatarica) в популяции Северо-Западного Прикаспия в середине прошлого века достигала почти 800 тысяч особей. В конце ХХ в. произошло ее резкое сокращение, и к 2015 году численность составила около пяти тысяч. В статье представлены результаты анализа полиморфизма микросателлитных локусов и контрольного региона мтДНК, полученные для музейной выборки сайгака из популяции Северо-Западного Прикаспия, собранной на пике численности в 50-е годы ХХ в. Проведено сравнение с данными для образцов сайгака периода депрессии численности 1999–2016 гг. Показатели разнообразия контрольного региона мтДНК образцов музейной и современной выборок сайгака отличались незначительно. Наиболее существенным последствием резкого снижения численности в популяции оказалось значительное увеличение коэффициента инбридинга (Fis), рассчитанного по микросателлитным локусам яДНК.

saigagenetic diversitycontrol regionmtDNAmicrosatellite losiсайгакгенетическое разнообразиемтДНКконтрольный регионмикросателлитные локусыРФФИRFBR17-04-01351Банников А. Г., Жирнов Л. В., Лебедева Л. С. Фандеев А. А. Биология сайгака. М.: Изд-во сельскохозяйственной литературы, журналов и плакатов. 1961. 336 с.Близнюк А. И. Роль хозяйственного освоения территории в изменении численности калмыцкой популяции сайгака // Биота и природная среда Калмыкии. М.: Элиста. 1995. С. 222–244.Близнюк А. И. Сайгак калмыцкой популяции. Элиста: ЗАОр “НПП “Джангар”. 2009. 554 с.Богун С. А. Состояние популяции сайгака в заповеднике “Черные земли”: проблемы и перспективы ее сохранения // Научные труды Национального парка “Хвалынский”. Сборник научных статей VI Международной научно-практической конференции “Особо охраняемые природные территории: прошлое, настоящее, будущее”. Хвалынск, 17–18 октября 2019 г. Саратов: Изд-во ООО “Амирит”. 2019. С. 7–14.Данилкин А. А. Млекопитающие России и сопредельных регионов. Полорогие (Bovidae). М.: Т-во научных изданий КМК. 2005. 550 с.Жирнов Л. В. Возвращенные к жизни (экология, охрана и использование сайгаков). М.: Лесная промышленность. 1982. 224 с.Жирнов Л. В. Антропические факторы и их роль в регуляции численности популяций // Сайгак. Филогения, систематика, экология, охрана и использование. М.: Типография Россельхозакадемии. 1998. С. 252–264.Жирнов Л. В. Этологическая структура и социальная организация // Сайгак. Филогения, систематика, экология, охрана и использование. М.: Типография Россельхозакадемии. 1998. С. 144–155.Жирнов Л. В., Бекенов А. Б., Грачев Ю. А., Дуламцэрэн С., Лущекина А. А. Ареал и его изменения в ХХ в. // Сайгак. Филогения, систематика, экология, охрана и использование. М.: Типография Россельхозакадемии. 1998. С. 60–66.Жирнов Л. В., Проняев А. В., Бекенов А. Б., Грачев Ю. А., Груздев А. Р. Структура популяций (половой и возрастной состав) // Сайгак. Филогения, систематика, экология, охрана и использование. М.: Типография Россельхозакадемии 1998б. С. 180–188.Жирнов Л. В., Максимук А. В. Численность сайгака в ХХ в. Северо-Западный Прикаспий // Сайгак. Филогения, систематика, экология, охрана и использование. М.: Типография Россельхозакадемии. 1998. С. 219–225.Каримова Т. Ю., Лущекина А. А. Особенности пространственного размещения и этологической структуры популяции сайгака на территории Заказника “Степной” (Астраханская область) // Экосистемы: экология и динамика. 2018. Т. 2. № 1. С. 73–91.Каримова Т. Ю., Лущекина А. А., Неронов В. М., Пюрвенова Н. Ю., Арылов Ю. Н. Биологические особенности популяции сайгака Северо-Западного Прикаспия в периоды разной численности // Аридные экосистемы. 2020. T. 26. № 4 (85). C. 51–58. https://doi.org/10.24411/1993-3916-2020-10118Каримова Т. Ю., Лущекина А. А., Неронов В. М. Современное состояние и ретроспективный анализ популяций сайгака в России и Казахстане // Аридные экосистемы. 2021. Т. 27. № 2 (87). С. 57–67. https://doi.org/10.24411/1993-3916-2021-10151Кириков С. В. Промысловые животные, природная среда и человек. М.: Наука, 1966. 348 с.Красная книга Российской Федерации. Животные. М.: ФГБУ «ВНИИ Экология». 2021. 1128 с.Неверова Г. П., Жданова О. Л., Фрисман Е. Я. Возникновение сложных режимов динамики численности в ходе эволюции структурированной лимитированной популяции // Генетика. 2020. Т. 56. № 6. С. 714–725. https://doi.org/10.31857/S0016675820060065Приходько В. И. Кабарга: происхождение, систематика, экология, поведение и коммуникация. М.: ГЕОС. 2003. 443 с.Рожнов В. В., Спасская Н. Н., Чибилев А. А., Левыкин С. В., Орлов В. Н., Паклина Н. В., Позднякова М. К., Петрищев Б. И. Программа по восстановлению лошади Пржевальского в Оренбургской области. М. Т-во научных изданий КМК. 2010. 32 с.Рожнов В. В., Ячменникова А. А., Найденко С. В., Эрнандес-Бланко Х.А,, Чистополова М. Д., Сорокин П. А., Добрынин Д. В., Сухова О. В., Поярков А. Д., Дронова Н. А., Трепет С. А., Пхитиков А. Б., Пшегусов Р. Х., Магомедов М.-Р.Д. Мониторинг переднеазиатского леопарда и других крупных кошек. М.: Т-во научных изданий КМК. 2018. 121 с.Стратегия сохранения амурского тигра в Российской Федерации. [Электронный ресурс https://files.stroyinf.ru/Data2/1/4293723/4293723679.htm/ (дата обращения 24.05.2023)], 2010.Стратегия сохранения редких и находящихся под угрозой исчезновения видов животных, растений и грибов в Российской Федерации на период до 2030 года. [Электронный ресурс https://docs.cntd.ru/document/499077974 (дата обращения 24.05.2023)] 2014.Стратегия сохранения дальневосточного аиста в Российской Федерации. [Электронный ресурс https://www.garant.ru/products/ipo/prime/doc/403175695/ (дата обращения 24.05.2023)]. 2021a.Стратегия сохранения сайгака в Российской Федерации. [Электронный ресурс https://sudact.ru/law/rasporiazhenie-minprirody-rossii-ot-11082021-n-30-r/prilozhenie/ (дата обращения 24.05.2023)]. 2021б.Avise, J. C. Phylogeography: The History and Formation of Species. Harvard University Press. Cambridge. 2000. 447 p.Bandelt H. J., Forster P., Rohl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036Brown A., Weir B. Measuring genetic variability in plant populations // Isozymes in Plant Genetics and Breeding / Eds. Part A., Tanksley S. D., Orton T. J. Elsevier; Amsterdam. 1983. P. 219–239. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-42226-2.50016-5Bundgaard J., Loeschcke V., Schou M. F., Bijlsma K. R. Detecting purging of inbreeding depression by a slow rate of inbreeding for various traits: the impact of environmental and experimental conditions // Heredity, 2021. V. 127. P. 10–20. https://doi.org/10.1038/s41437-021-00436-7Earl D. A., von Holdt B. M. STRUCTURE HARVESTER: A Website and Program for Visualizing STRUCTURE Output and Implementing the Evanno Method // Conserv. Genet. Resour. 2012. V. 4. P. 359–361. https://doi.org/10.1007/s12686-011-9548-7Evanno G., Regnaut S., Goudet J. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study // Mol. Ecol. 2005. V. 14. P. 2611–2620. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2005.02553.xExcoffier L., Lischer H. E.L. Arlequin Suite ver. 3.5.1.2: A new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows // Mol. Ecol. Resour. 2010. V. 10. P. 564–567. https://doi.org/10.1111/j.1755-0998.2010.02847.xFrankham R. Conservation Biology: Ecosystem recovery enhanced by genotypic diversity // Heredity. 2005. V. 95. P. 183–183. https://doi.org/10.1038/sj.hdy.6800706Hall T. A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT // Nucleic acids symp. ser. 1999. V. 41. P. 95–98.Harpending R. C. Signature of ancient population growth in a low-resolution mitochondrial DNA mismatch distribution // Hum. Biol. 1994. V. 66. P. 591–600.Kashinina N. V., Lushchekina A. A., Sorokin P. A., Tarasyan K. K., Kholodova M. V. The modern state of the European saiga population (Saiga tatarica tatarica): mtDNA, DRB3 MHC gene, and microsatellite diversity // Integr. Zool. 2023. V. 00. P. 1–16. https://doi.org/10.1111/1749-4877.12704Kalinowski S. T., Taper M. L., Marshall T. C. Revising how the computer program CERVUS accommodates genotyping error increases success in paternity assignment // Mol. Ecology. 2007. V. 16. P. 1099–1106. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2007.03089.xKuhl A., Balinova N., Bykova E., Arylov Yu., Esipov A., Lushchekina A., Milner-Gulland E. J. The role of saiga poaching in rural communities: Linkages between attitudes, socio-economic circum-stances and behavior // Biol. Conserv. 2009. V. 143. P. 1442–1449. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2009.02.009Luikart G., Sherwin W. B., Steele B. M., Allendorf F. W. Usefulness of molecular markers for detecting population bottlenecks via monitoring genetic change // Mol. Ecol. 1998. V. 7. P. 963–974. https://doi.org/10.1046/j.1365-294x.1998.00414.xMilner-Gulland E.J., Bukreeva O. M., Coulson T. Lushchekina A. A., Kholodova M. V., Bekenov A. B., Grachev I. A. Reproductive collapse in saiga antelope harems // Nature. 2003. V. 422. P. 135–135. https://doi.org/10.1038/422135aNomura T. Effect size of populations with unequal sex ratio and variation in mating success // J. Anim. Breed. Genet. 2002. V. 119. P. 297–310. https://doi.org/10.1046/j.1439-0388.2002.00347.xNowak C., Zuther S., Leontyev S. V., Geismar J. Rapid development of microsatellite markers for the critically endangered Saiga (Saiga tatarica) using Illumina_Miseq next generation sequencing technology // Conserv. Genet. Resour. 2013. V. 6. P. 159–162. https://doi.org/10.1007/s12686-013-0033-3Peakall R., Smouse P. E. GenAlEx 6: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research // Mol. Ecol. Notes. 2006. V. 6. P. 288–295. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2005.01155.xPeakall R., Smouse P. E. GenAlEx 6.5: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research-an update // Bioinformatics. 2012. V. 28. P. 2537–2539. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts460Pekkala N., Knott K. E., Kotiaho J. S., Nissinen K., Puurtinen M. The effect of inbreeding rate on fitness, inbreeding depression and heterosis over a range of inbreeding coefficients. Evol. Appl., 2014. V. 7. № 9. P. 1107–1119. https://doi.org/10.1111/eva.12145Pritchard K. J., Matthew Stephens, Donnelly P. Inference of Population Structure Using Multilocus Genotype Data // Genetics. 2000. V. 155. P. 945–959. https://doi.org/10.1093/genetics/155.2.945Rogers A. R., Harpending H. Population growth makes waves in the distribution of pairwise genetic differences // Mol. Biol. Evol. 1992. V. 9. № 3. P. 552–569. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a040727Rogers A. R. Genetic evidence for a Pleistocene population explosion // Evolution. 1995. V. 49. № 4. P. 608–615. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1995.tb02297.xRogers A. R. Population structure and modern human origin // Progress in population genetics and human evolution. N.Y.: Springer-Verlag. 1997. P. 55–79. https://doi.org/10.1007/978-1-4757-2609-1_4Soulé M. E. Viable populations for conservation. Cambridge, Univ. Press. 1987. 204 pp.Sorokin P. A., Soldatova N. V., Lukarevskiya V. S., Kholodova M. V. Genetic diversity and relations of the Goitered Gazelle (Gazella subgutturosa) groups from Uzbekistan, Turkmenistan, and Azerbaijan: Analysis of the D-loop of mitochondrial DNA // Biology Bulletin. 2011. V. 38. № 6. P. 585–590. https://doi.org/10.1134/S1062359011060124Taberlet P., Griffin S., Goossens B., Questiau S., Manceau V., Escaravage N., Waits L. P., Bouvet J. Reliable genotyping of samples with very low DNA quantities using PCR // Nucleic Acids Res. 1996. V. 24. № 16. P. 3189–3194.Taberlet P., Waits L. P., Luikart G. Noninvasive genetic sampling: look before you leap // Trends Ecol. Evol. 1999. V. 14. № 8. P. 323–327. https://doi.org/10.1016/s0169-5347(99)01637-7Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism // Genetics. 1989a. V. 123. P. 585–595. https://doi.org/10.1093/genetics/123.3.585Tajima F. The effect of change in population size on DNA polymorphism // Genetics. 1989b. V. 123. P. 597–601. https://doi.org/10.1093/genetics/123.3.597Willi Y., van Buskirk J., Hoffmann A. A. Limits to the Adaptive Potential of Small Populations // Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2006. V. 37. P. 433–458. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.37.091305.110145Wright S. The genetical structure of populations // Ann. Eugen. 1949. V. 15. P. 323–354. https://doi.org/10.1111/j.1469-1809.1949.tb02451.x