Biology BulletinBiology BulletinИзвестия Российской академии наук. Серия биологическая1026-34703034-5367The Russian Academy of Sciences68215210.31857/S1026347025010087ECOLOGYЭКОЛОГИЯResearch ArticleDNA-metabarcoding of macroinvertebrates in the biomonitoring system of Lake BaikalДНК-метабаркодинг макробеспозвоночных в системе биомониторинга озера БайкалKravtsovaL. S.КравцоваЛ. С.
Russian Federation
lk@lin.irk.ruPeretolchinaT. E.ПеретолчинаТ. Е.
Russian Federation
lk@lin.irk.ruTriboyT. I.ТрибойТ. И.
Russian Federation
lk@lin.irk.ruKovalenkovaM. V.КоваленковаМ. В.
Russian Federation
lk@lin.irk.ruNebesnykhI. A.НебесныхИ. А.
Russian Federation
lk@lin.irk.ruTupikinA. E.ТупикинА. Е.
Russian Federation
lk@lin.irk.ruKabilovM. R.КабиловМ. Р.
Russian Federation
lk@lin.irk.ruLimnological Institute SB RASЛимнологический институт СО РАНInstitute of Chemical Biology and Fundamental Medicine SB RASИнститут химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН150220251849703062025Copyright ©; 2025, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2025, Российская академия наук2025Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://medjrf.com/1026-3470/article/view/682152

In 2019, 6 years after the closure of the Baikal Pulp and Paper Mill, macrozoobenthos was studied using hydrobiological and molecular-genetic (DNA metabarcoding) methods. According to the data obtained by different methods, the quantitative development of macrozoobenthos in the coastal zone of Lake Baikal at depths of up to 5 m, as well as the species composition and structure of its communities are comparable with those in previous years of research. The tendency of increasing the proportion of Oligochaeta since 1968–1971, findings of the Palearctic species Psychomyia flavida Hagen, 1861 (Trichoptera) and Paratanytarsus grimmii (Schneider, 1885) (Chironomidae), not previously encountered in Lake Baikal, indicate an increase in trophicity in the areas studied. The experience of our research can be recommended for improving the biomonitoring system of Lake Baikal, as well as other water bodies.

В 2019 г., спустя шесть лет с момента закрытия Байкальского целлюлозно-бумажного комбината, проведены исследования макрозообентоса с использованием гидробиологических и молекулярно-генетических (ДНК-метабаркодинга) методов. По данным, полученным разными методами, количественное развитие макрозообентоса в прибрежной зоне Байкала на глубинах до 5 м, а также видовой состав, структура его сообществ сопоставимы с таковыми в предыдущие годы исследований. Тенденция увеличения с 1968–1971 гг. доли Oligochaeta, находки палеарктических видов Psychomyia flavida Hagen, 1861 (Trichoptera) и Paratanytarsus grimmii (Schneider, 1885) (Chironomidae), не встречавшихся ранее в Байкале, свидетельствуют о нарастании трофности в исследуемых районах. Опыт проведенных исследований может быть рекомендован для усовершенствования системы биомониторинга не только озера Байкал, но и других водоемов.

macrozoobenthosDNA metabarcodingmacroinvertebratesbiomonitoringLake BaikalмакрозообентосДНК метабаркодингмакробеспозвоночныебиомониторингозеро БайкалРоссийский фонд фундаментальных исследованийRussian Foundation for Basic Research19-05-00398-аМинистерство науки и высшего образования Российской ФедерацииMinistry of Science and Higher Education of the Russian Federation075-00735-21-00Министерство науки и высшего образования Российской ФедерацииMinistry of Science and Higher Education of the Russian Federation075-00404-21-00Ербаева Э. А. Макрозообентос в районе Байкальского ЦБК / Долгосрочное прогнозирование состояния экосистем. Новосибирск: Наука, 1988. С. 150–166.Израэль Ю. А. Глобальная система наблюдения. Прогноз и оценка изменений состояния окружающей среды. Основы мониторинга // Метеорол. и гидрол. 1974. № 7. C. 3–8.Израэль Ю. А., Анохин Ю. А. Мониторинг природной среды в регионе оз. Байкал / Проблемы регионального мониторинга состояния озера Байкал. Л.: Гидрометеоиздат, 1983. С. 4–11.Каплина Г. С. Макрозообентос каменистых грунтов литорали оз. Байкал и его сезонная динамика (данные 1963–1968 гг., район Больших Котов) / Продуктивность Байкала и антропогенные изменения его природы. Иркутск, 1974. С. 126–137.Кожова О. М. Межгодовые изменения в биоценозах района Утулик-Мурина Южного Байкала / Продуктивность Байкала и антропогенные изменения его природы. Иркутск, 1974. С. 160–172.Кожова О. М. Биологический мониторинг оз. Байкал и предложения по его усовершенствованию / Проблемы регионального мониторинга состояния озера Байкал. Л.: Гидрометеоиздат, 1983. С. 12–24.Кожова О. М., Павлов Б. К. Экологический мониторинг. Принципы и методы / Совершенствование регионального мониторинга состояния озера Байкал. Л.: Гидрометеоиздат, 1985. С. 22–37.Кожова О. М., Кравцова Л. С. Мониторинг бентоса в районе Байкальского целлюлозно-бумажного комбината / Природные ресурсы, экология и социальная среда Прибайкалья Т. 2. Иркутск: Изд-во Иркутского университета, 1995. С. 63–69.Кравцова Л. С., Потемкина Т. Г., Механикова И. В., Ижболдина Л. А., Акиншина Т. В., Варыханова К. В. Пространственное распределение бентосных сообществ беспозвоночных животных в южной котловине озера Байкал // Зоология беспозвоночных. 2006. Т. 3. № 1. С. 65–76.Кравцова Л. С., Ижболдина Л. А., Механикова И. В., Помазкина Г. В., Белых О. И. Натурализация Elodea canadensis Mich. в озере Байкал // РЖБИ. 2010. № 2. С. 2–17. https://doi.org/10.1134/S2075111710030045Кравцова Л. С., Перетолчина Т.Е, Трибой Т. И., Небесных И. А., Купчинский А. Б., Тупикин А. Е., Кабилов М. Р. Исследование разнообразия гидробионтов Лиственничного залива озера Байкал с использованием ДНК-метабаркодинга // Генетика. 2021. T. 57. № 4. C. 445–453. https://doi.org/10.31857/S0016675821040056Кравцова Л. С., Перетолчина Т. Е., Трибой Т. И., Небесных И. А., Тупикин А. Е., Кабилов М. Р. Исследование сообществ макробеспозвоночных животных в бухте Большие Коты озера Байкал с использованием ДНК-метабаркодинга // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2023. Т. 27. № 6. C. 694–702. https://doi.org/10.18699/VJGB-23-80Линевич А. А. Хирономиды Байкала и Прибайкалья. Новосибирск: Наука, 1981. 152 с.Новикова Л. Н., Островская Р. М., Яковлева Ю. Н., Кожова О. М. Мутагенная активность лигнинсодержащих соединений / Проблемы сохранения биоразнообразия. Новосибирск: Наука, 1998. С. 74–79.Одум Ю. Экология. М.: Мир, 1986. 376 с.Павленко В. В., Денисова Т. П. Сравнительное изучение токсикогенетических эффектов промстоков БЦБК и супермутагенов на дафниях // Проблемы регионального мониторинга состояния озера Байкал. Л.: Гидрометеоиздат, 1983. С. 150–154.Baird D. J., Hajibabaei M. Biomonitoring 2.0: a new paradigm in ecosystem assessment made possible by next-generation DNA sequencing // Mol. Ecol. 2012. № 8. P. 2039–2044. https://doi.org/10.1111/j.1365-294x.2012.05519.x.Brown K. R., Gerber A., Bedulina D., Timofeev M. A. Human impact and ecosystemic helth at Lake Baikal // Water. 2021. № 4. P. e1528. https://doi.org/10.1002/wat2.1528Doyle J. J., Dickson E. E. Preservation of plant samples for DNA restriction endonuclease analysis // Taxon. 1987. V. 36. № 4. P. 715–722.Edgar R. C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST // Bioinformatics. 2010. V. 26. № 19. P. 2460–2461. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq461Edgar R. C. UPARSE: highly accurate OTU sequences from microbial amplicon reads // Nat. Methods. 2013. V. 10. № 10. P. 996–998. https://doi.org/10.1038/nmeth.2604Edgar R. C. UNOISE2: improved error-correction for Illumina 16S and ITS amplicon sequencing // bioRxiv. 2016. P. 081257. https://doi.org/10.1101/081257Elbrecht V., Leese F. Can DNA-based ecosystem assessments quantify species abundance? Testing primer bias and biomass-sequence relationships with an innovative metabarcoding protocol // PloS one. 2015. № 7. P. e0130324. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0130324Elbrecht V., Steinke D. Scaling up DNA metabarcoding for freshwater macrozoobenthos monitoring // Freshw. Biol. 2019. V. 64. № 2. P. 380–387. https://doi.org/10.1111/fwb.13220Ficetola G.F, Boyer F., Valentini A., Bonin A., Meyer A., Dejean T., Gaboriaud C., Usseglio-Polatera P., Taberlet P. Comparison of markers for the monitoring of freshwater benthic biodiversity through DNA metabarcoding // Mol. Ecol. 2021. V. 30. № 13. P. 3189–3202. https://doi.org/10.1111/mec.15632Geller J. B., Meyer C. P., Parker M., Hawk H. Redesign of PCR primers for mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I for marine invertebrates and application in all-taxa biotic surveys // Mol. Ecol. Resour. 2013. V. 13. № 5. P. 851–861. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12138Gleason J. E., Elbrecht V., Braukmann T. W.A., Hanner R. H., Cottenie K. Assessment of stream macroinvertebrate communities with eDNA is not congruent with tissue-based metabarcoding // Mol. Ecol. 2021. V. 30. № 13. P. 3239–3251. https://doi.org/10.1111/mec.15597Hampton S. E., McGowan S., Ozersky T., Virdis S. G., Vu T. T., Spanbauer T. L., Kraemer B. M., Swann G., Mackay A. W., Powers S. M. et al. Recent ecological change in ancient lakes // Limnol. Oceanogr. 2018. № 5. P. 2277–2304. https://doi.org/10.1002/lno.10938Hebert P. D.N., Cywinska A., Ball S. L., De Waard J. R. Biological identifications through DNA barcodes // Proc. Royal Soc. B. 2003. V. 270. P. 313–321. https://doi.org/10.1098/rspb.2002.2218Hsieh T. C., Ma K. H., Chao A. iNEXT: an R package for rarefaction and extrapolation of species diversity (Hill numbers) // Methods Ecol. Evol. 2016. № 12. P. 1451–1456. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12613Kravtsova L. S., Izhboldina L. A., Khanaev I. V., Pomazkina G. V., Rodionova E. V., Domysheva V. M., Sakirko M. V., Tomberg I. V., Kostornova T. Ya., Kravchenko O. S., Kupchinsky A. B. Nearshore benthic blooms of filamentous green algae in Lake Baikal // J. Great Lakes Res. 2014. № 2. P. 441–448. https://doi.org/10.1016/j.jglr.2014.02.019Kravtsova L., Vorobyeva S., Naumova E., Izhboldina L., Mincheva E., Potemkina T., Pomazkina G., Rodionova E., Onishchuk N., Sakirko M., Nebesnykh I., Khanaev I. Response of aquatic organisms communities to global climate changes and anthropogenic impact: evidence from Listvennichny bay of Lake Baikal // Biology. 2021. V. 10. № 9. P. 904. https://doi.org/10.3390/biology10090904Kuntke F., de Jonge N., Hesselsоe M., Nielsen J. L. Stream water quality assessment by metabarcoding of invertebrates // Ecol. Indic. 2020. P. 111:105982. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2019.105982Lacoursière-Roussel A., Howland K., Normandeau E., Grey E. K., Archambault P., Deiner K., Lodge D. M., Hernandez C., Leduc N., Bernatchez L. eDNA metabarcoding as a new surveillance approach for coastal Arctic biodiversity // Ecol. Evol. 2018. V. 8. № 16. P. 7763–7777. https://doi.org/10.1002/ece3.4213Leray M., Yang J. Y., Meyer C. P., Mills S. C., Aqudelo N., Ranwez V., Boehm J. T., Machida R. A new versatile primer set targeting a short fragment of the mitochondrial COI region for metabarcoding metazoan diversity: application for characterizing coral reef fish gut contents // Front. Zool. 2013. V. 10. № 1. P. 1–14. https://doi.org/10.1186/1742-9994-10-34Leray M., Knowlton N. DNA barcoding and metabarcoding of standardized samples reveal patterns of marine benthic diversity // PNAS. 2015. 112. № 7. P. 2076–2081. https://doi.org/10.1073/pnas.142499711Machida R. J., Leray M., Ho S.-L., Knowlton N. Metazoan mitochondrial gene sequence reference datasets for taxonomic assignment of environmental samples // Sci. data. 2017. V. 4. № 1. P. 1–7. https://doi.org/10.1038/sdata.2017.27Martin P., Kaygorodova I., Sherbakov D. Yu., Verheyen E. Rapidly evolving lineages impede the resolution of phylogenetic relationships among Clitellata (Annelida) // Mol. Phylogen. Evol. 2000. V. 15. № 3. P. 355–368. https://doi.org/10.1006/mpev.1999.0764Mauffrey F., Cordier T., Apothéloz-Perret-Gentil L., Cermakova K., Merzi T., Delefosse M., Blanc P., Pawlowski J. Benthic monitoring of oil and gas offshore platforms in the North Sea using environmental DNA metabarcoding // Mol. Ecol. 2021. V. 30. № 13. P. 3007–3022. https://doi.org/10.1111/mec.15698O’Reilly C.M., Alin S. R., Plisnier P. D., Cohen A. S., McKee B. A. Climate change decreases aquatic ecosystem productivity of Lake Tanganyika, Africa // Nature. 2003. № 424. P. 766–768. https://doi.org/10.1038/nature01833Peretolchina T. E., Khanaev I. V., Enushchenko I. V., Sherbakov D. Y., Kravtsova L. S. The diversity of the Baikal lineage of Hydra oligactis Pallas, 1766: molecular and morphological evidence // Zookeys. 2020. № 912. P. 1–12. https://doi.org/10.3897/zookeys.912.46898Peretolchina T. E., Sitnikova T. Y., Sherbakov D. Y. The complete mitochondrial genomes of four Baikal molluscs from the endemic family Baicaliidae (Caenogastropoda: Truncatelloida) // J. Molluscan Stud. 2020. V. 86. № 3. P. 201–209. https://doi.org/10.1093/mollus/eyaa004Piñol J., Mir G., Gomez-Polo P., Agustí N. Universal and blocking primer mismatches limit the use of high-throughput DNA sequencing for the quantitative metabarcoding of arthropods // Mol. Ecol. Resour. 2015. V. 15. № 4. P. 819–830. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12355Reinholdt J. M., Egelyng S. E., Agersnap S., Jessen R. J., Baattrup-Pedersen A., Wiberg-Larsen P., Francis T. P. Seasonal turnover in community composition of stream-associated macroinvertebrates inferred from freshwater environmental DNA metabarcoding // Environ. DNA. 2021. V. 3. № 4. P. 861–876. https://doi.org/10.1002/edn3.193Romanova E. V., Bukin Y. S., Mikhailov K. V., Logacheva M. D., Aleoshin V. V., Sherbakov D. Y. The mitochondrial genome of a freshwater pelagic amphipod Macrohectopus branickii is among the longest in Metazoa // Genes. 2021. V. 12. № 12. P. 1–25. https://doi.org/10.3390/genes12122030Schniebs K., Sitnikova T. Y., Vinarski M. V., Müller A., Khanaev I. V., Hundsdoerfer A. K. Morphological and Genetic Variability in Radix auricularia (Mollusca: Gastropoda: Lymnaeidae) of Lake Baikal, Siberia: The Story of An Unfinished Invasion into the Ancient Deepest Lake // Diversity. 2022. V.14. № 7. P. 527. https://doi.org/10.3390/d14070527Shcherbakov D. Y. Molecular phylogenetic studies on the origin of biodiversity in Lake Baikal // Trends Ecol. Evol. 1999. № 14. P. 92–95. https://doi.org/10.1016/S0169-5347(98)01543-2Timoshkin O. A. Biodiversity of Baikal fauna: state-of-the-art (Preliminary analysis) // New Scope Boreal Ecosyst. East Sib. 1997. P. 35–76.Timoshkin O. A., Goulter G., Wada E., Sutuirin A. N., Yuma M., Bondarenko N. A., Melnik N. G., Kravtsova L. S., Obolkina L. A., Karabanov E. B. Is the concept of a universal monitoring system realistic? Landscape-ecological investigations on Lake Baikal (East Siberia) as a possible model // Verh. Internat. Verein. Limnol. 2005. V. 29. P. 315–320. https://doi.org/10.1080/03680770.2005.11902021Timoshkin O. A., Moore M. V., Kulikova N. N., Tomberg I. V., Malnik V. V., Shimaraev M. N., Troitskaya E. S., Shirokaya A. A., Sinyukovich V. N., Zaitseva E. P., Domysheva V. M., Yamamuro M., Poberezhnaya A. E., Timoshkina E. M. Groundwater contamination by sewage causes benthic algal outbreaks in the littoral zone of Lake Baikal (East Siberia) // J. Great Lakes Res. 2018. V. 44. № 2. P. 230–244. https://doi.org/10.1016/j.jglr.2018.01.008Valipour M., Bateni S. V., Jun C. Global Surface Temperature: A New Insight // Climate. 2021. № 9. P. 81. https://doi.org/10.3390/cli9050081Wangensteen O. S., Palacín C., Guardiola M., Turon X. DNA metabarcoding of littoral hard-bottom communities: high diversity and database gaps revealed by two molecular markers // Peer J. 2018. P. e4705. https://doi.org/10.7717/peerj.4705Watts C., Dopheide A., Holdaway R., Davis C., Wood J., Thornburrow D., Dickie I. A. DNA metabarcoding as a tool for invertebrate community monitoring: a case study comparison with conventional techniques // Austral Entomol. 2019. V. 58. № 3. P. 675–686. https://doi.org/10.1111/aen.12384Yu D. W., Ji Y., Emerson B. C., Wang X., Ye C., Yang C., Ding Z. Biodiversity soup: metabarcoding of arthropods for rapid biodiversity assessment and biomonitoring // Methods Ecol. Evol. 2012. № 3. P. 613–623. https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2012.00198.x