2-APB предотвращает атрофические изменения и меняет клеточный сигналинг при функциональной разгрузке M. Soleus крыс

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

IP3-рецепторы (IP3R) находятся в значительном количестве в мышечных волокнах в саркоплазматическом ретикулуме, ядре и митохондриях. Мы предположили, что активация IP3R при разгрузке мышц может вызывать слабый сигнал высвобождения кальция как цитозольный, так и нуклеоплазматический, который способствует (возможно, с другими сигнальными каскадами) активации транскрипционных факторов, что приводит к экспрессии или репрессии генов, участвующих в фенотипе мышц. Эту гипотезу проверяли, применив блокирование IP3R во время функциональной разгрузки мышц крыс путем введения 2-APB (2-aminoethoxydiphenyl borate). Мы обнаружили, что состояние IP3R влияет на развитие атрофических процессов постуральной m. soleus при вывешивании крыс. Введение блокатора IP3R2-APB животным успешно предотвращало снижение площади поперечного сечения m. soleus как быстрых, так и медленных мышечных волокон. Замедление снижения площади поперечного сечения мышечных волокон m. soleus при введении ингибитора IP3R на фоне 7-суточной функциональной разгрузки связано с предотвращением снижения рибосомального биогенеза и повышения экспрессии маркера аутофагии ULK-1 и IL-6.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

К. А. Зарипова

Институт медико-биологических проблем РАН

Email: Nemirovskaya@bk.ru
Россия, Москва

Р. О. Боков

Институт медико-биологических проблем РАН

Email: Nemirovskaya@bk.ru
Россия, Москва

К. А. Шарло

Институт медико-биологических проблем РАН

Email: Nemirovskaya@bk.ru
Россия, Москва

С. П. Белова

Институт медико-биологических проблем РАН

Email: Nemirovskaya@bk.ru
Россия, Москва

Т. Л. Немировская

Институт медико-биологических проблем РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: Nemirovskaya@bk.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Morey-Holton E, Globus RK, Kaplansky A, Durnova G (2005) The hindlimb unloading rat model: literature overview, technique update and comparison with space flight data. Adv Space Biol Med 10: 7–40. https://doi.org/10.1016/s1569-2574(05)10002-1
  2. Ingalls CP, Warren GL, Armstrong RB (1999) Intracellular Ca2+ transients in mouse soleus muscle after hindlimb unloading and reloading. J Appl Physiol (1985) 87(1): 386–390. https://doi.org/10.1152/jappl.1999.87.1.386
  3. Shenkman BS, Nemirovskaya TL (2008) Calcium-dependent signaling mechanisms and soleus fiber remodeling under gravitational unloading. J Muscle Res Cell Motil 29(6–8): 221–230. https://doi.org/10.1007/s10974-008-9164-7
  4. Yang H, Wang H, Pan F, Guo Y, Cao L, Yan W, Gao Y (2023) New Findings: Hindlimb Unloading Causes Nucleocytoplasmic Ca(2+) Overload and DNA Damage in Skeletal Muscle. Cells 12(7): https://doi.org/10.3390/cells12071077
  5. Melnikov IY, Tyganov SA, Sharlo KA, Ulanova AD, Vikhlyantsev IM, Mirzoev TM, Shenkman BS (2022) Calpain-dependent degradation of cytoskeletal proteins as a key mechanism for a reduction in intrinsic passive stiffness of unloaded rat postural muscle. Pflugers Arch 474(11): 1171–1183. https://doi.org/10.1007/s00424-022-02740-5
  6. Mijares A, Allen PD, Lopez JR (2020) Senescence Is Associated With Elevated Intracellular Resting [Ca(2 +)] in Mice Skeletal Muscle Fibers. An in vivo Study. Front Physiol 11: 601189. https://doi.org/10.3389/fphys.2020.601189
  7. Turner PR, Westwood T, Regen CM, Steinhardt RA (1988) Increased protein degradation results from elevated free calcium levels found in muscle from mdx mice. Nature 335(6192): 735–738. https://doi.org/10.1038/335735a0
  8. Carafoli E, Krebs J (2016) Why Calcium? How Calcium Became the Best Communicator. J Biol Chem 291(40): 20849–20857. https://doi.org/10.1074/jbc.R116.735894
  9. Chibalin AV, Benziane B, Zakyrjanova GF, Kravtsova VV, Krivoi II (2018) Early endplate remodeling and skeletal muscle signaling events following rat hindlimb suspension. J Cell Physiol 233(10): 6329–6336. https://doi.org/10.1002/jcp.26594
  10. Georgiev T, Svirin M, Jaimovich E, Fink RH (2015) Localized nuclear and perinuclear Ca(2+) signals in intact mouse skeletal muscle fibers. Front Physiol 6: 263. https://doi.org/10.3389/fphys.2015.00263
  11. Taylor CW, Tovey SC (2010) IP(3) receptors: toward understanding their activation. Cold Spring Harb Perspect Biol 2(12): a004010. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a004010
  12. Foskett JK, White C, Cheung KH, Mak DO (2007) Inositol trisphosphate receptor Ca2+ release channels. Physiol Rev 87(2): 593–658. https://doi.org/10.1152/physrev.00035.2006
  13. Berridge MJ (2016) The Inositol Trisphosphate/Calcium Signaling Pathway in Health and Disease. Physiol Rev 96(4): 1261–1296. https://doi.org/10.1152/physrev.00006.2016
  14. Midrio M, Danieli-Betto D, Megighian A, Betto R (1997) Early effects of denervation on sarcoplasmic reticulum properties of slow-twitch rat muscle fibres. Pflugers Arch 434(4): 398–405. https://doi.org/10.1007/s004240050413
  15. Sharlo KA, Lvova ID, Tyganov SA, Zaripova KA, Belova SP, Kostrominova TY, Shenkman BS, Nemirovskaya TL (2023) The Effect of SERCA Activation on Functional Characteristics and Signaling of Rat Soleus Muscle upon 7 Days of Unloading. Biomolecules 13(9): https://doi.org/10.3390/biom13091354
  16. Jaimovich E, Reyes R, Liberona JL, Powell JA (2000) IP(3) receptors, IP(3) transients, and nucleus-associated Ca(2+) signals in cultured skeletal muscle. Am J Physiol Cell Physiol 278(5): C998–C1010. https://doi.org/10.1152/ajpcell.2000.278.5.C998
  17. Arias-Calderon M, Almarza G, Diaz-Vegas A, Contreras-Ferrat A, Valladares D, Casas M, Toledo H, Jaimovich E, Buvinic S (2016) Characterization of a multiprotein complex involved in excitation-transcription coupling of skeletal muscle. Skelet Muscle 6: 15. https://doi.org/10.1186/s13395-016-0087-5
  18. Casas M, Altamirano F, Jaimovich E (2012) Measurement of calcium release due to inositol trisphosphate receptors in skeletal muscle. Methods Mol Biol 798: 383–393. https://doi.org/10.1007/978-1-61779-343-1_22
  19. Cardenas C, Liberona JL, Molgo J, Colasante C, Mignery GA, Jaimovich E (2005) Nuclear inositol 1,4,5-trisphosphate receptors regulate local Ca2+ transients and modulate cAMP response element binding protein phosphorylation. J Cell Sci 118(Pt 14): 3131–3140. https://doi.org/10.1242/jcs.02446
  20. Araya R, Liberona JL, Cardenas JC, Riveros N, Estrada M, Powell JA, Carrasco MA, Jaimovich E (2003) Dihydropyridine receptors as voltage sensors for a depolarization-evoked, IP3R-mediated, slow calcium signal in skeletal muscle cells. J Gen Physiol 121(1): 3–16. https://doi.org/10.1085/jgp.20028671
  21. Powell JA, Carrasco MA, Adams DS, Drouet B, Rios J, Muller M, Estrada M, Jaimovich E (2001) IP(3) receptor function and localization in myotubes: an unexplored Ca(2+) signaling pathway in skeletal muscle. J Cell Sci 114(Pt 20): 3673–3683. https://doi.org/10.1242/jcs.114.20.3673
  22. Altamirano F, Valladares D, Henriquez-Olguin C, Casas M, Lopez JR, Allen PD, Jaimovich E (2013) Nifedipine treatment reduces resting calcium concentration, oxidative and apoptotic gene expression, and improves muscle function in dystrophic mdx mice. PLoS One 8(12): e81222. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0081222
  23. Casas M, Buvinic S, Jaimovich E (2014) ATP signaling in skeletal muscle: from fiber plasticity to regulation of metabolism. Exerc Sport Sci Rev 42(3): 110–116. https://doi.org/10.1249/JES.0000000000000017
  24. Valladares D, Utreras-Mendoza Y, Campos C, Morales C, Diaz-Vegas A, Contreras-Ferrat A, Westermeier F, Jaimovich E, Marchi S, Pinton P, Lavandero S (2018) IP(3) receptor blockade restores autophagy and mitochondrial function in skeletal muscle fibers of dystrophic mice. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis 1864(11): 3685–3695. https://doi.org/10.1016/j.bbadis.2018.08.042
  25. Kravtsova VV, Paramonova II, Vilchinskaya NA, Tishkova MV, Matchkov VV, Shenkman BS, Krivoi II (2021) Chronic Ouabain Prevents Na, K-ATPase Dysfunction and Targets AMPK and IL-6 in Disused Rat Soleus Muscle. Int J Mol Sci 22(8): https://doi.org/10.3390/ijms22083920
  26. Zaripova KA, Kalashnikova EP, Belova SP, Kostrominova TY, Shenkman BS, Nemirovskaya TL (2021) Role of Pannexin 1 ATP-Permeable Channels in the Regulation of Signaling Pathways during Skeletal Muscle Unloading. Int J Mol Sci 22(19): https://doi.org/10.3390/ijms221910444
  27. Zaripova KA, Belova SP, Kostrominova TY, Shenkman BS, Nemirovskaya TL (2024) P2Y1 and P2Y2 receptors differ in their role in the regulation of signaling pathways during unloading-induced rat soleus muscle atrophy. Arch Biochem Biophys 751: 109844. https://doi.org/10.1016/j.abb.2023.109844
  28. Carrasco MA, Riveros N, Rios J, Muller M, Torres F, Pineda J, Lantadilla S, Jaimovich E (2003) Depolarization-induced slow calcium transients activate early genes in skeletal muscle cells. Am J Physiol Cell Physiol 284(6): C1438–С1447. https://doi.org/10.1152/ajpcell.00117.2002
  29. Kandarian SC, Stevenson EJ (2002) Molecular events in skeletal muscle during disuse atrophy. Exerc Sport Sci Rev 30(3): 111–116. https://doi.org/10.1097/00003677-200207000-00004
  30. Ye L, Zeng Q, Ling M, Ma R, Chen H, Lin F, Li Z, Pan L (2021) Inhibition of IP3R/Ca2+ Dysregulation Protects Mice From Ventilator-Induced Lung Injury via Endoplasmic Reticulum and Mitochondrial Pathways. Front Immunol 12: 729094. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.729094
  31. Gambardella J, Morelli MB, Wang X, Castellanos V, Mone P, Santulli G (2021) The discovery and development of IP3 receptor modulators: an update. Expert Opin Drug Discov 16(6): 709–718. https://doi.org/10.1080/17460441.2021.1858792
  32. Bilmen JG, Wootton LL, Godfrey RE, Smart OS, Michelangeli F (2002) Inhibition of SERCA Ca2+ pumps by 2-aminoethoxydiphenyl borate (2-APB). 2-APB reduces both Ca2+ binding and phosphoryl transfer from ATP, by interfering with the pathway leading to the Ca2+-binding sites. Eur J Biochem 269(15): 3678–3687. https://doi.org/10.1046/j.1432-1033.2002.03060.x
  33. Kimura S, Inaoka PT, Yamazaki T (2012) Influence of passive stretching on inhibition of disuse atrophy and hemodynamics of rat soleus muscle. J Jpn Phys Ther Assoc 15(1): 9–14. https://doi.org/10.1298/jjpta.Vol15_002
  34. Baldwin KM, Haddad F (2002) Skeletal muscle plasticity: cellular and molecular responses to altered physical activity paradigms. Am J Phys Med Rehabil 81(11 Suppl): S40–S51. https://doi.org/10.1097/01.PHM.0000029723.36419.0D
  35. D'Aquila P, Montesanto A, Mandala M, Garasto S, Mari V, Corsonello A, Bellizzi D, Passarino G (2017) Methylation of the ribosomal RNA gene promoter is associated with aging and age-related decline. Aging Cell 16(5): 966–975. https://doi.org/10.1111/acel.12603
  36. Grummt I, Langst G (2013) Epigenetic control of RNA polymerase I transcription in mammalian cells. Biochim Biophys Acta 1829(3–4): 393–404. https://doi.org/10.1016/j.bbagrm.2012.10.004
  37. Williams K, Christensen J, Helin K (2011) DNA methylation: TET proteins-guardians of CpG islands? EMBO Rep 13(1): 28–35. https://doi.org/10.1038/embor.2011.233
  38. Wang Y, Zhang Y (2014) Regulation of TET protein stability by calpains. Cell Rep 6(2): 278–284. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2013.12.031
  39. Bodine SC, Baehr LM (2014) Skeletal muscle atrophy and the E3 ubiquitin ligases MuRF1 and MAFbx/atrogin-1. Am J Physiol Endocrinol Metab 307(6): E469–E484. https://doi.org/10.1152/ajpendo.00204.2014
  40. Belova SP, Zaripova K, Sharlo K, Kostrominova TY, Shenkman BS, Nemirovskaya TL (2022) Metformin attenuates an increase of calcium-dependent and ubiquitin-proteasome markers in unloaded muscle. J Appl Physiol (1985) https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00415.2022
  41. Parys JB, Decuypere JP, Bultynck G (2012) Role of the inositol 1,4,5-trisphosphate receptor/Ca2+-release channel in autophagy. Cell Commun Signal 10(1): 17. https://doi.org/10.1186/1478-811X-10-17
  42. Criollo A, Vicencio JM, Tasdemir E, Maiuri MC, Lavandero S, Kroemer G (2007) The inositol trisphosphate receptor in the control of autophagy. Autophagy 3(4): 350–353. https://doi.org/10.4161/auto.4077
  43. Yakabe M, Ogawa S, Ota H, Iijima K, Eto M, Ouchi Y, Akishita M (2018) Inhibition of interleukin-6 decreases atrogene expression and ameliorates tail suspension-induced skeletal muscle atrophy. PLoS One 13(1): e0191318. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0191318
  44. Вильчинская НА, Парамонова ИИ, Немировская ТЛ, Ломоносова ЮН, Шенкман БС (ред) (2020) Экспрессия интерлейкина-6 в камбаловидной мышце крысы в условиях функциональной разгрузки. Динамика процесса и роль кальциевых каналов L-типа. Авиакосм экол мед 54(3): 70–78. [Vil'chinskaya NA, Paramonova II, Nemirovskaya TL, Lomonosova YN, Shenkman BS (2020) Expression of interleukin-6 in the rat soleus muscle under conditions of functional unloading. Dynamics of the process and the role of L-type calcium channels. Aviakosm ekol med 54(3): 70–78. (In Russ)]. https://doi.org/10.21687/0233-528X-2020-54-3-70-78
  45. Hodge DR, Cho E, Copeland TD, Guszczynski T, Yang E, Seth AK, Farrar WL (2007) IL-6 enhances the nuclear translocation of DNA cytosine-5-methyltransferase 1 (DNMT1) via phosphorylation of the nuclear localization sequence by the AKT kinase. Cancer Genomics Proteomics 4(6): 387–398. https://doi.org/
  46. Rose AJ, Kiens B, Richter EA (2006) Ca2+-calmodulin-dependent protein kinase expression and signalling in skeletal muscle during exercise. J Physiol 574(Pt 3): 889–903. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2006.111757
  47. Rostas JAP, Skelding KA (2023) Calcium/Calmodulin-Stimulated Protein Kinase II (CaMKII): Different Functional Outcomes from Activation, Depending on the Cellular Microenvironment. Cells 12(3): https://doi.org/10.3390/cells12030401
  48. Sun H, Sun J, Li M, Qian L, Zhang L, Huang Z, Shen Y, Law BY, Liu L, Gu X (2021) Transcriptome Analysis of Immune Receptor Activation and Energy Metabolism Reduction as the Underlying Mechanisms in Interleukin-6-Induced Skeletal Muscle Atrophy. Front Immunol 12: 730070. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.730070
  49. Witczak CA, Sharoff CG, Goodyear LJ (2008) AMP-activated protein kinase in skeletal muscle: from structure and localization to its role as a master regulator of cellular metabolism. Cell Mol Life Sci 65(23): 3737–3755. https://doi.org/10.1007/s00018-008-8244-6
  50. Raney MA, Turcotte LP (2008) Evidence for the involvement of CaMKII and AMPK in Ca2+-dependent signaling pathways regulating FA uptake and oxidation in contracting rodent muscle. J Appl Physiol (1985) 104(5): 1366–1373. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01282.2007
  51. Liang Q, Zhang Y, Zeng M, Guan L, Xiao Y, Xiao F (2018) The role of IP3R-SOCCs in Cr(vi)-induced cytosolic Ca(2+) overload and apoptosis in L-02 hepatocytes. Toxicol Res (Camb) 7(3): 521–528. https://doi.org/10.1039/c8tx00029h
  52. Hohendanner F, Maxwell JT, Blatter LA (2015) Cytosolic and nuclear calcium signaling in atrial myocytes: IP3-mediated calcium release and the role of mitochondria. Channels (Austin) 9(3): 129–138. https://doi.org/10.1080/19336950.2015.1040966
  53. Gomes DA, Leite MF, Bennett AM, Nathanson MH (2006) Calcium signaling in the nucleus. Can J Physiol Pharmacol 84(3–4): 325–332. https://doi.org/10.1139/y05-117
  54. Park S, Scheffler TL, Gerrard DE (2011) Chronic high cytosolic calcium decreases AICAR-induced AMPK activity via calcium/calmodulin activated protein kinase II signaling cascade. Cell Calcium 50(1): 73–83. https://doi.org/10.1016/j.ceca.2011.05.009

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Масса тела животных (а), масса m. soleus (b) и индекс сырой массы m. soleus (c). 7С – виварный контроль с введением плацебо, 7СA – виварный контроль с введением 2-APB, 7HS – 7-суточное вывешивание с введением плацебо, 7HSA – 7-суточное вывешивание с введением 2-APB. * – значимые отличия между группами (p < 0.001).

Скачать (108KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Площадь поперечного сечения медленных волокон (а), быстрых волокон (b) и микрофотографии иммуногистохимической окраски медленного миозина (зеленые) и быстрого миозина (красные) (c). 7С – виварный контроль с введением плацебо, 7СA – виварный контроль с введением 2-APB, 7HS – 7-суточное вывешивание с введением плацебо, 7HSA – 7-суточное вывешивание с введением 2-APB. * – значимые отличия между группами. Размерная полоса равна 200 мкм.

Скачать (404KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Содержание 18S рРНК (a), 28S рРНК (b) в m. soleus при введении 2-APB на фоне 7-суточного вывешивания. 7С – виварный контроль с введением плацебо, 7СA – виварный контроль с введением 2-APB, 7HS – 7-суточное вывешивание с введением плацебо, 7HSA – 7-суточное вывешивание с введением 2-APB, * – значимые отличия между группами.

Скачать (119KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Экспрессия мРНК MuRF1 (а), MAFbx (b), убиквитина (c) в m. soleus при введении 2-APB на фоне 7-суточного вывешивания. 7С – виварный контроль с введением плацебо, 7СA – виварный контроль с введением 2-APB, 7HS – 7-суточное вывешивание с введением плацебо, 7HSA – 7-суточное вывешивание с введением 2-APB. * – значимые отличия между группами.

Скачать (104KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Экспрессия мРНК ULK1 (а) и IL6 (b) в m. soleus при введении 2-APB на фоне 7-суточного вывешивания. 7С – виварный контроль с введением плацебо, 7СA – виварный контроль с введением 2-APB, 7HS – 7-суточное вывешивание с введением плацебо, 7HSA – 7-суточное вывешивание с введением 2-APB. * – значимые отличия между группами.

Скачать (92KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Уровень фосфорилирования CaMKIIb в m. soleus при введении 2-APB на фоне 7-суточного вывешивания. 7С – виварный контроль с введением плацебо, 7СA – виварный контроль с введением 2-APB, 7HS – 7-суточное вывешивание с введением плацебо, 7HSA – 7-суточное вывешивание с введением 2-APB. * – значимые отличия между группами.

Скачать (67KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Экспрессия мРНК IP3R в m. soleus при введении 2-APB на фоне 7-суточного вывешивания. 7С – виварный контроль с введением плацебо, 7СA – виварный контроль с введением 2-APB, 7HS – 7-суточное вывешивание с введением плацебо, 7HSA – 7-суточное вывешивание с введением 2-APB. * – значимые отличия между группами.

Скачать (52KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024