Влияние холодового стресса на содержание антоцианов и экспрессию генов пути биосинтеза антоцианов в листьях картофеля Solanum tuberosum L.

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Холодовой стресс негативно влияет на онтогенез растений, степень холодостойкости которых связана в числе прочего с накоплением антоцианов, обладающих антиоксидантной активностью. Цель данной работы – анализ эффекта холодового стресса на содержание антоцианов и регуляцию их биосинтеза у картофеля (Solanum tuberosum L.). В листьях растений сорта Леди Клэр, подвергнутых двухдневному низкотемпературному воздействию с последующим восстановительным периодом, в динамике эксперимента была определена экспрессия генов биосинтеза антоцианов. Выявлена значительная активация регуляторных (StHY5, StJAF13) и структурных (StCHS2, StCHI, StF3H, StDFR) генов пути в начале стресса и к концу фазы восстановления. Экспрессия структурного гена StANS не менялась. В тех же листьях было определено содержание антоцианов и показано его увеличение в начале и в конце холодового стресса. Обнаружено, что сходная динамика экспрессии генов (кроме StANS) согласуется с колебаниями количества антоцианов. В целом продемонстрировано, что пониженные температуры стимулируют экспрессию генов биосинтеза антоцианов и накопление антоцианов в листьях растений картофеля. Полученные данные могут способствовать пониманию молекулярного механизма регуляции биосинтеза антоцианов в ответ на абиотические стрессы.

Об авторах

А. В. Быкова

Институт биоинженерии им. К.Г. Скрябина, Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук

Email: kulakova_97@mail.ru
Москва, 119071 Россия

А. А. Мелешин

Институт биоинженерии им. К.Г. Скрябина, Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук

Email: kulakova_97@mail.ru
Москва, 119071 Россия

А. В. Щенникова

Институт биоинженерии им. К.Г. Скрябина, Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук

Email: kulakova_97@mail.ru
Москва, 119071 Россия

Е. З. Кочиева

Институт биоинженерии им. К.Г. Скрябина, Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» Российской академии наук; Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, Биологический факультет

Автор, ответственный за переписку.
Email: kulakova_97@mail.ru
Москва, 119071 Россия; Москва, 119991 Россия

Список литературы

  1. Kidokoro S., Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. Transcriptional regulatory network of plant cold-stress responses // Trends Plant Sci. 2022. V. 27(9). P. 922–935. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2022.01.008
  2. Apel K., Hirt H. Reactive oxygen species: Metabolism, oxidative stress, and signal transduction // Annu. Rev. Plant Biol. 2004. V. 55. P. 373–399. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.55.031903.141701
  3. Bulgakov V.P., Fialko A.V., Yugay Y.A. Involvement of epigenetic factors in flavonoid accumulation during plant cold adaptation // Plant Physiol. Biochem. 2024. V. 216. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2024.109096
  4. Fukumoto L.R., Mazza G. Assessing antioxidant and prooxidant activities of phenolic compounds // J. Agric. Food Chem. 2000. V. 48(8). P. 3597–3604. https://doi.org/10.1021/jf000220w
  5. Neill S.O., Gould K.S. Anthocyanins in leaves: Light attenuators or antioxidants? // Funct. Plant Biol. 2003. V. 30. P. 865–873. https://doi.org/10.1071/FP03118
  6. Ahmed N.U., Park J.-I., Jung H.-J. et al. Characterization of dihydroflavonol 4-reductase (DFR) genes and their association with cold and freezing stress in Brassica rapa // Gene. 2014. V. 550. P. 46–55. https://doi.org/10.1016/j.gene.2014.08.013
  7. Naing A.H., Kim C.K. Abiotic stress-induced anthocyanins in plants: Their role in tolerance to abiotic stres-ses // Physiol. Plant. 2021. V. 172(3). P. 1711–1723. https://doi.org/10.1111/ppl.13373
  8. Xu Z., Mahmood K., Rothstein S.J. ROS induces anthocyanin production via late biosynthetic genes and anthocyanin deficiency confers the hypersensitivity to ros-generating stresses in Arabidopsis // Plant Cell Physiol. 2017. V. 58(8). P. 1364–1377. https://doi.org/10.1093/pcp/pcx073
  9. Dar N.A., Mir M.A., Mir J.I. et al. MYB-6 and LDOX-1 regulated accretion of anthocyanin response to cold stress in purple black carrot (Daucus carota L.) // Mol. Biol. Rep. 2022. V. 49(6). P. 5353–5364. https://doi.org/10.1007/s11033-021-07077-3
  10. Pietrini F., Iannelli M.A., Massacci A. Anthocyanin accumulation in the illuminated surface of maize leaves enhances protection from photo-inhibitory risks at low temperature, without further limitation to photosynthesis // Plant Cell Environ. 2002. V. 25. P. 1251–1259. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.2002.00917.x
  11. Li Z., Vickrey T.L., McNally M.G. et al. Assessing anthocyanin biosynthesis in Solanaceae as a model pathway for secondary metabolism // Genes (Basel). 2019. V. 10(8). https://doi.org/10.3390/genes10080559
  12. Xu W., Dubos C., Lepiniec L. Transcriptional control of flavonoid biosynthesis by MYB-bHLH-WDR complexes // Trends Plant Sci. 2015. V. 20(3). P. 176–185. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2014.12.001
  13. Lloyd A., Brockman A., Aguirre L. et al. Advances in the MYB-bHLH-WD repeat (MBW) pigment regulatory model: Addition of a WRKY factor and co- option of an anthocyanin MYB for betalain regulation // Plant Cell Physiol. 2017. V. 58. P. 1431–1441. https://doi.org/10.1093/pcp/pcx075
  14. Gonzalez A., Zhao M., Leavitt J.M., Lloyd A.M. Regulation of the anthocyanin biosynthetic pathway by the TTG1/bHLH/Myb transcriptional complex in Arabidopsis seedlings // Plant J. 2008. V. 53. P. 814–827. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2007.03373.x
  15. Hichri I., Barrieu F., Bogs J. et al. Recent advances in the transcriptional regulation of the flavonoid biosynthetic pathway // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 2465–2483. https://doi.org/10.1093/jxb/erq442
  16. Maier A., Schrader A., Kokkelink L. et al. Light and the E3 ubiquitin ligase COP1/SPA control the protein stability of the MYB transcription factors PAP1 and PAP2 involved in anthocyanin accumulation in Arabidopsis // Plant J. 2013. V. 74. P. 638–651. https://doi.org/10.1111/tpj.12153
  17. An J.P., Qu F.J., Yao J.F. et al. The bZIP transcription factor MdHY5 regulates anthocyanin accumulation and nitrate assimilation in apple // Hortic. Res. 2017. V. 4. 17056. https://doi.org/10.1038/hortres.2017.23
  18. Kim S., Hwang G., Lee S. et al. High ambient temperature represses anthocyanin biosynthesis through degradation of HY5 // Front. Plant Sci. 2017. V. 8. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01787
  19. Liu B., Wang X.Y., Cao Y. et al. Factors affecting freezing tolerance: A comparative transcriptomics study between field and artificial cold acclimations in overwintering evergreens // Plant J. 2020. V. 103(6). P. 2279–2300. https://doi.org/10.1111/tpj.14899
  20. Li L., Ban Z.-J., Li X.-H. et al. Differential expression of anthocyanin biosynthetic genes and transcription factor PcMYB10 in pears (Pyrus communis L.) // PLoS One. 2012. V. 7. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0046070
  21. Gaiotti F., Pastore C., Filippetti I. et al. Low night temperature at veraison enhances the accumulation of anthocyanins in Corvina grapes (Vitis Vinifera L.) // Sci. Rep. 2018. V. 8(1). P. 8719. https://doi.org/10.1038/s41598-018-26921-4
  22. He Q., Ren Y., Zhao W. et al. Low temperature promotes anthocyanin biosynthesis and related gene expression in the seedlings of purple head chinese cabbage (Brassica rapa L.) // Genes (Basel). 2020. V. 11(1). https://doi.org/10.3390/genes11010081
  23. Zhang Q., Zhai J., Shao L. et al. Accumulation of anthocyanins: an adaptation strategy of Mikania micrantha to low temperature in winter // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.01049
  24. Li P., Li Y.J., Zhang F.J. et al. The Arabidopsis UDP-glycosyltransferases UGT79B2 and UGT79B3, contribute to cold, salt and drought stress tolerance via modulating anthocyanin accumulation // Plant J. 2017. V. 89(1). P. 85–103. https://doi.org/10.1111/tpj.13324
  25. Meng X., Yin B., Feng H.L. et al. Overexpression of R2R3-MYB gene leads to accumulation of anthocyanin and enhanced resistance to chilling and oxidative stress // Biologia Plantarum. 2014. V. 58. P. 121–130. https://doi.org/10.1007/s10535-013-0376-3
  26. Liu H., Able A.J., Able J.A. Priming crops for the future: Rewiring stress memory // Trends Plant Sci. 2022. V. 27(7). P. 699–716. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2021.11.015
  27. Tengkun N., Dongdong W., Xiaohui M. et al. Analysis of key genes involved in potato anthocyanin biosynthesis based on genomics and transcriptomics data // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00603
  28. Liu Y., Tikunov Y., Schouten R.E. et al. Anthocyanin biosynthesis and degradation mechanisms in Solanaceous vegetables: A review // Front. Chem. 2018. V. 6. P. 1–17. https://doi.org/10.3389/fchem.2018.00052
  29. D'Amelia V., Villano C., Batelli G. et al. Genetic and epigenetic dynamics affecting anthocyanin biosynthesis in potato cell culture // Plant Sci. 2020. V. 298. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2020.110597
  30. Strygina K.V., Kochetov A.V., Khlestkina E.K. Genetic control of anthocyanin pigmentation of potato tissues // BMC Genet. 2019. V. 20. Suppl. 1. 27. https://doi.org/10.1186/s12863-019-0728-x
  31. D'Amelia V., Aversano R., Ruggiero A. et al. Subfunctionalization of duplicate MYB genes in Solanum commersonii generated the cold-induced ScAN2 and the anthocyanin regulator ScAN1 // Plant Cell Environ. 2018. V. 41(5). P. 1038–1051. https://doi.org/10.1111/pce.12966
  32. Yan C., Zhang N., Wang Q. et al. The effect of low temperature stress on the leaves and MicroRNA expression of potato seedlings // Front. Ecol. Evol. 2021. V. 9. https://doi.org/10.3389/fevo.2021.727081
  33. Bao Y., Nie T., Wang D., Chen Q. Anthocyanin regulatory networks in Solanum tuberosum L. leaves elucidated via integrated metabolomics, transcriptomics, and StAN1 overexpression // BMC Plant Biol. 2022. V. 22(1). P. 228. https://doi.org/10.1186/s12870-022-03557-1
  34. Folch J., Lees M., Sloane Stanley G.H. A simple method for the isolation and purification of total lipids from animal tissues // J. Biol. Chem. 1957. V. 226(1). P. 497–509.
  35. Lee J., Durst R.W., Wrolstad R.E. Determination of total monomeric anthocyanin pigment content of fruit juices, beverages, natural colorants, and wines by the pH differential method: collaborative study // J. AOAC Int. 2005. V. 88(5). P. 1269–1278.
  36. Lopez-Pardo R., Ruiz de Galarreta J.I., Ritter E. Selection of housekeeping genes for qRT-PCR analysis in potato tubers under cold stress // Mol. Breeding. 2013. V. 31. P. 39–45. https://doi.org/10.1007/s11032-012-9766-z
  37. Tang X., Zhang N., Si H., Calderón-Urrea A. Selection and validation of reference genes for RT-qPCR ana- lysis in potato under abiotic stress // Plant Methods. 2017. V. 13. P. 85. https://doi.org/10.1186/s13007-017-0238-7
  38. Heijde M., Binkert M., Yin R. et al. Constitutively active UVR8 photoreceptor variant in Arabidopsis // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2013. V. 110. P. 20326–20331. https://doi.org/10.1073/pnas.1314336110
  39. Nascimento L.B.D.S., Tattini M. Beyond photoprotection: The multifarious roles of flavonoids in plant terrestrialization // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23(9). https://doi.org/10.3390/ijms23095284
  40. Jezek M., Allan A.C., Jones J.J., Geilfus C.M. Why do plants blush when they are hungry? // New Phytol. 2023. V. 239(2). P. 494–505. https://doi.org/10.1111/nph.18833
  41. Shi L., Li X., Fu Y., Li C. Environmental stimuli and phytohormones in anthocyanin biosynthesis: A comprehensive review // Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 24(22). https://doi.org/10.3390/ijms242216415
  42. Wingler A., Tijero V., Müller M. et al. Interactions between sucrose and jasmonate signalling in the response to cold stress // BMC Plant Biol. 2020. V. 20(1). P. 176. https://doi.org/10.1186/s12870-020-02376-6
  43. Tena N., Martín J., Asuero A.G. State of the art of anthocyanins: antioxidant activity, sources, bioavailability, and therapeutic effect in human health // Anti- oxidants (Basel). 2020. V. 9(5). https://doi.org/10.3390/antiox9050451
  44. D'Amelia V., Aversano R., Batelli G. et al. High AN1 variability and interaction with basic helix-loop-helix co-factors related to anthocyanin biosynthesis in potato leaves // Plant J. 2014. V. 80(3). P. 527–540. https://doi.org/10.1111/tpj.12653
  45. Ahmed N.U., Park J.I., Jung H.J. et al. Anthocyanin biosynthesis for cold and freezing stress tolerance and desirable color in Brassica rapa // Funct. Integr. Genomics. 2015. V. 15(4). P. 383–394. https://doi.org/10.1007/s10142-014-0427-7
  46. Zhang B., Hu Z., Zhang Y. et al. A putative functional MYB transcription factor induced by low temperature regulates anthocyanin biosynthesis in purple kale (Brassica oleracea var. acephala f. tricolor) // Plant Cell Rep. 2012. V. 31. P. 281–289. https://doi.org/ 10.1007/s00299-011-1162-3
  47. Gangappa S.N., Botto J.F. The multifaceted roles of HY5 in plant growth and development // Mol. Plant. 2016. V. 9(10). P. 1353–1365. https://doi.org/10.1016/j.molp.2016.07.002
  48. Gouot J.C., Smith J.P., Holzapfel B.P. et al. Grape berry flavonoids: A review of their biochemical responses to high and extreme high temperatures // J. Exp. Bot. 2019. V. 70(2). P. 397–423. https://doi.org/10.1093/jxb/ery392
  49. Tan Y., Wen B., Xu L. et al. High temperature inhi- bited the accumulation of anthocyanin by promoting ABA catabolism in sweet cherry fruits // Front. Plant Sci. 2023. V. 14. 1079292. https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1079292

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2025